Genetic variability in argentinean howler monkeys (Alouatta caraya): a natural process or an anthropic effect?

Abstract

Los monos aulladores negros y dorados (Alouatta carayá) son los primates neotropicales con distribución más austral. Actualmente están amenazados por el proceso de perdida y fragmentación de los bosques, provocado principalmente por la expansión de la frontera agrícola, en particular para la cría de ganado y la producción de soja. Estudios previos sugieren que la fragmentación del hábitat modifica los patrones de dispersión de estos primates y podría reflejar una tendencia hacia una reducción de su capacidad para dispersarse. Todas las especies de mono aullador son muy sensibles al virus de la fiebre amarilla y sufren un alto grado de mortalidad cuando están infectadas. Por lo tanto, se consideran especies centinelas para la detección temprana del virus. Las poblaciones de esta especie han sido seriamente atacadas por el virus de la fiebre amarilla, con muertes registradas en Argentina y Brasil. En consecuencia, un estudio del estado actual de la variabilidad genética y la conservación de estas poblaciones silvestres es de gran importancia desde el punto de vista epidemiológico. En el presente trabajo se presentan los resultados preliminares del estudio de la variabilidad genética en varias poblaciones de aulladores negros y dorados de Argentina. Se estudiaron nueve poblaciones de A. carayá de las provincias de Chaco, Corrientes, Formosa y Misiones del norte argentino y una población de Paraguay que habitan áreas con diferentes grados de aislamiento y modificación ambiental. Con el objetivo de caracterizar el nivel de variabilidad genética y los procesos que determinan la estructura genética actual, analizamos ocho microsatélites o STRs (short tandem repeats) previamente descriptos para la especie. Encontramos diferencias significativas entre las poblaciones (FST = 0.105, p < 0.001). Sin embargo, nuestro análisis muestra que hay algunas poblaciones que comparten características genéticas y que se podrían agrupar en tres grupos o clústeres. Uno de estos clústeres esta representado mayoritariamente en las poblaciones Yacutinga, Pinalito, Yapeyú y Garupá, todas ubicadas en el rio Paraná rio arriba de la represa de Yacyretá o en la proximidad del rio Uruguay. Las poblaciones más representativas del segundo clúster son la población de Paraguay y de Isla Brasilera (Argentina), que también están ubicadas en el rio Paraná, pero aguas abajo de la represa de Yacyretá. El ultimo clúster está muy representado por la población de San Alonso que se encuentra en los esteros del Ibera y está muy lejos de cualquier rio importante (alrededor de 100 km al norte hasta el rio Paraná y 120 km al este del rio Uruguay). Las poblaciones de Guaycolec y PN Chaco mostraron un componente intermedio y alto de este tercer grupo. Además, ambas poblaciones están localizadas al norte del rio Paraná y más cerca del rio Paraguay que del rio Paraná. Vale la pena mencionar que PN Chaco es la única población que contiene componentes considerables de los tres clústeres y no mostro ninguna diferenciación en los análisis estadísticos de la población de Garupá. Esto no sigue los patrones que explican la estructura genética para todas las demás poblaciones analizadas. Bajo tales circunstancias, la explicación más parsimoniosa es que individuos de A. carayá hayan migrado desde Garupá hacia Parque Nacional Chaco. Esto solo podría ser factible mediante alguna forma de intervención humana, como la liberación de monos capturados. La represa de Yacyretá está ubicada muy cerca de la población de Garupá, y durante su construcción se capturaron y rescataron a muchos monos de áreas que iban a ser inundadas, y luego fueron transportados a otros sitios y liberados. Si los monos fueron reubicados en áreas protegidas como PN Chaco, esto podría explicar la variación genética observada para esta población. Las diferencias genéticas encontradas entre los tres clústeres no se explican por aislamiento por distancia. En cambio, nuestros resultados sugieren la existencia de mayores tasas de dispersión entre las poblaciones conectadas por bosques continuos y una diferenciación o reducción del flujo genético entre poblaciones separadas por paisajes antrópicos modificados. Además, las características genéticas de una población sugieren que probablemente en el pasado hubo individuos de otra población genéticamente distinta. Por lo tanto, la estructura genética de las poblaciones de A. carayá se ve afectada por efectos antrópicos. Es probable que otros primates y no primates arbóreos que dependen de la continuidad de los bosques para dispersarse tengan efectos antrópicos inducidos similares sobre la diversidad genética, lo que podría resultar en una incapacidad para responder a los desafíos de las nuevas presiones selectivas. Este estudio destaca la importancia de los ríos y bosques para la dispersión de algunos mamíferos, ya que las poblaciones que conforman los clúster están conectadas a través de los ríos o bosques ribereños, sugiriendo que la dispersión de Alouatta carayá se produce a través de los mismos. Nuestros hallazgos contribuyen a la comprensión de las características genéticas de muchas poblaciones de monos aulladores negros y dorados. Sin embargo, es necesario realizar más investigaciones sobre la estructura genética de estas poblaciones mediante muestreo y análisis adicionales de las secuencias mitocondriales para proporcionar información adicional que ayude a orientar futuras decisiones de ordenación de la conservación dentro del área geográfica de esta especie. Además de contribuir con el conocimiento biológico del género Alouatta, los resultados de este estudio tienen aplicaciones directas y relevantes en el campo de la conservación, permitiendo definir zonas prioritarias para establecer unidades de conservación para la especie.

Black and gold howler monkeys (Alouatta caraya) are the most southerly primates t in the Neotropical region. Currently, they are threatened by the process of forest loss and fragmentation induced mainly by the expansion of the agricultural frontier notably for cattle ranching and soy production. Previous studies suggest that habitat fragmentation modifies the dispersal patterns of black and gold howler monkeys, and might reflect a trend towards a reduction in their ability to disperse. Howler monkeys are very important from an epidemiological point of view because they are considered sentinels of yellow fever virus. Populations of this species have been seriously threatened by the yellow fever virus, with reported deaths in Argentina and Brazil. In the current study, we present preliminary results on a study of the genetic variation in several black and gold howler populations in Argentina. We studied nine A. caraya populations from various provinces of northern Argentina, and one population from Paraguay. With the aim of characterizing the level of genetic variability, and the processes that determined the actual genetic structure, we analyse eight already-described microsatellites or STRs (short tandem repeats). We found significant differences between populations (FST= 0.105, p<0.001). However, our analysis showed that there are some populations that share genetic characteristics and that these could be pooled as clusters. These populations are connected by rivers and riparian forests suggesting that dispersion may had taken place through them.Contributing to the biological knowledge of the genus Alouatta, our results have direct and important applications in the field of conservation, allowing the of defining priority areas for establishing conservation units for A. caraya.