Bertiella sp. infection patterns in black and gold howler monkeys across their distribution

Abstract

La bertielosis es una zoonosis producida por el parásito Bertiella sp. Bertiella sp. son parásitos de primates no-humanos que se encuentran tanto en simios como en monos de África, de Asia y de las Américas. En Sudamérica encontramos a Bertiella mucronata, cuyos hospedadores definitivos son efectivamente los primates. Se ha reportado anecdóticamente una asociación particular entre B. mucronata y los monos aulladores negros y dorados (Alouatta caraya), por lo cual decidimos explorar el patrón de infección de B. mucronata en diversas poblaciones de A. caraya a lo largo de su distribución. Además de sitios de trabajo propios, incluimos en este estudio una detallada búsqueda bibliográfica sobre las infecciones de Bertiella en poblaciones silvestres de Alouatta en Sudamérica. Nos propusimos evaluar cuantitativamente (cuando fue posible) y cualitativamente la variación de los patrones de infección por Bertiella en sitios del noreste Argentino y del este de Paraguay con diversos grados de impacto antropogénico, esto último basándonos en que las alteraciones antropogénicas sobre hábitats naturales tienen la capacidad de alterar la susceptibilidad a infecciones parasitarias y así también de modificar los riesgos de infección en poblaciones de primates silvestres. Se colectaron muestras fecales de individuos de A. caraya a lo largo de cinco sitios en Argentina y tres sitios en Paraguay con diferente grado de perturbación (remoto, urbano y rural), en forma estacional. Las áreas con colecta más intensiva fueron la Isla del Cerrito (N = 124–140 individuos remotos; N = 10 individuos urbanos) en la provincia del Chaco (27° 18' S, 58°38'O), Argentina, y áreas de la Estación Biológica Corrientes y Parque provincial San Cayetano (N = 88–134 individuos rurales; N = 10–14 individuos urbanos) en la provincia de Corrientes (27°33' S, 58° 40'O), Argentina. Se incluyen también en este análisis otros muestreos estacionales en Campo Las Lomas (CLL), provincia de Corrientes (27º23' S, 58º 22'O), y la ciudad de Ayolas y la Reserva Isla Yacyretá, Departamento de Misiones (27º25' S, 56º47'O), Paraguay. La prevalencia de Bertiella sp. varió entre el 55% y cerca del 90% a través de los sitios y estaciones del año. En general no se encontraron diferencias significativas en niveles de prevalencia cuando se compararon machos y hembras e individuos maduros e inmaduros. El alto valor de prevalencia de B. mucronata en todos los sitios sugiere que los monos aulladores negros y dorados pueden servir como reservorio viable para esta tenia. Aunque reconocemos que nuestros datos pueden ser más completos, incluyendo un mayor número de poblaciones de aulladores y otros años de estudios repetidos, nuestros análisis sugieren que no hay diferencia cuando se consideran individuos de diferentes categorías sexo-etarias; y, por otro lado, las alteraciones antropogénicas del hábitat parecerían no alterar los patrones de infección por Bertiella, aunque hay una tendencia a una ligera disminución de las prevalencias en áreas más antropizadas. Cuando integramos estudios de literatura, se mantiene el mismo patrón; por lo tanto, sugerimos que la infección de Bertiella en niveles moderados, como se suele encontrar, parecería no tener un impacto en el estado de salud de los aulladores. La presencia de Bertiella en varias poblaciones a lo largo su distribución demostraría un largo período de coexistencia, asociado potencialmente con una gran capacidad de resistencia al parásito, sumado a una baja patogenicidad del mismo. Por otro lado, planteamos que estos parásitos podrían ofrecer ciertos beneficios a los aulladores: 1) pueden ocupar un nicho en los aulladores, con lo que impiden que otros parásitos similares, pero con mayor patogenicidad, colonicen su organismo (A. caraya es la especie que habita los boques más marginales en comparación con otras especies del mismo género), y 2) pueden estimular inmunidad contra otros cestodos similares, pero con mayor patogenicidad. Nuestros resultados resaltan la necesidad de establecer una línea de investigación en epidemiología, ecología de infección entre especies, las consecuencias clínicas de las infecciones por B. mucronata y otros agentes infecciosos, no solo en humanos y ganado, sino también en animales silvestres que coexisten en un mismo ambiente.

Bertielosis is a zoonotic disease caused by infection with the cestode Bertiella mucronata. The definitive hosts of B. mucronata are non-human primates. In this study, we explore the relationship between Alouatta caraya and Bertiella mucronata. Alouatta caraya is the only species of the Alouatta genus infected by B. mucronata across its distribution. In our study site, we intensively sampled numerous howler monkeys. B. mucronata prevalence was high, independent of the habitat type or season. In a meta-analysis comparing patterns of infection across sites we observed no differences in prevalence due to sex or age. High prevalence of B. mucronata at all sites suggests that black and gold howler monkeys may serve as a viable reservoir for this tapeworm. These results highlight the need for future research into the epidemiology, cross-species transmission ecology, and clinical consequences of B. mucronata and other infectious agents not only in humans and livestock, but also in wild animals that coexist in the same environments.