The vocal repertoire of the black-horned capuchin (Cebus [Sapajus] nigritus): an acoustic and contextual analysis

Abstract

La comunicación entre individuos es un aspecto fundamental del comportamiento social. La comunicación vocal representa una parte importante, sino la mayor, del repertorio de señales que intervienen en la comunicación en la mayoría de los primates arborícolas. Sin embargo, descripciones completas del comportamiento vocal de los primates, basadas en análisis acústicos detallados y descripciones de los contextos ecológicos y sociales en que las vocalizaciones son producidas son aun escasas, incluso para muchos de los taxa más estudiados. En este capítulo describimos el repertorio vocal del mono caí (Cebus [Sapajus] nigritus) en el Parque Nacional Iguazú, Argentina, en función de la estructura acústica y del contexto de emisión de los llamados. El objetivo de este capitulo es describir el rango de variación acústica del repertorio vocal del mono caí, así como el rango de condiciones ecológicas y sociales bajo las cuales las diferentes vocalizaciones son usadas. En base al contexto de emisión de las vocalizaciones y de la respuesta de otros individuos, sugerimos algunas hipótesis acerca de las funciones de algunas de las vocalizaciones. Obtuvimos registros sonoros de animales focales (identificados individualmente por sus rasgos físicos) y, en forma oportunística, de las vocalizaciones emitidas en condiciones naturales. Estos registros fueron suplementados con vocalizaciones registradas bajo condiciones experimentales en las que los sujetos fueron expuestos a fuentes de comida o a maquetas de depredadores. Hicimos un análisis espectrográfico de archivos digitales de las vocalizaciones para describir su estructura acústica. Para ello, 411 vocalizaciones de 7 individuos fueron clasificados a priori en 20 categorías distintas en función de como sonaban a los autores o en base al contexto de emisión. Análisis multivariados (análisis de componentes principales y funciones discriminantes) permitieron discriminar acústicamente a la mayoría de estas vocalizaciones en base a 10 variables acústicas relacionadas a la duración y la frecuencia de los sonidos. Un análisis más detallado de un subconjunto de vocalizaciones, las llamadas de series de silbidos (whistle series), permitió encontrar diferencias acústicas entre ellas en función de cuatro contextos de emisión: 1) individuos alimentándose de fruta (1104 llamados de 24 individuos); 2) individuos forrajeando (135 llamados de 16 individuos); 3) individuos perdidos (64 voces de 8 individuos); y 4) infantes produciendo series de silbidos cuando se encontraban separados de sus madres (85 llamados de 3 infantes). En este análisis usamos 21 medidas distintas de duración, frecuencia y conteo (número de silabas) de cada una de las 1388 series de silbos analizados. Análisis multivariados permitieron discriminar la mayor parte de las series de silbidos en función del contexto de emisión de las mismas. Estos análisis, en combinación con experimentos usando fuentes artificiales de comida y maquetas de depredadores, así como vocalizaciones registradas en forma ocasional en contextos particulares, revelaron la presencia de más de 30 tipos de vocalizaciones distintas en el repertorio del caí. Algunos de estos llamados constituyen tipos discretos, sin formas intermedias con otras voces del repertorio; otras vocalizaciones difieren en forma gradual. Examinar el contexto de emisión de las distintas vocalizaciones ayuda a entender la posible función de las mismas. El llamado más frecuentemente emitido es una ≪nota de contacto≫ breve y de baja amplitud que aparentemente sirve para regular las distancias entre los individuos. Dos variedades de llamados de gran amplitud que suenan como una áspera serie de silbos son usados cuando algunos animales pierden contacto con su grupo y para comunicarse con otro grupo, en cuyo caso el encuentro intergrupal termina en corridas y agresiones. Los llamados asociados a comida (tanto grgrs como series de silbos) son producidos por individuos que se alimentas en fuentes de alimento agregadas, especialmente frutos. Experimentos de playback de estas vocalizaciones atraen a los oyentes hacia el emisor. Grabaciones de sonidos en condiciones naturales, así como las obtenidas durante experimentos con maquetas de depredadores, permitieron determinar que los caí emiten distintos llamados de alarma para los depredadores aéreos y terrestres. Los oyentes responden a estos llamados con comportamientos específicos para cada tipo de depredador: mirar hacia abajo o correr hacia arriba cuando se emiten alarmas a depredadores terrestres (carnívoros), y mirar hacia arriba u otear el horizonte o buscar refugio en un lugar con cobertura vegetal cuando se emiten señales a depredadores aéreos (águilas). Sin embargo, para ambas vocalizaciones la respuesta más frecuente fue mirar al emisor de la misma. Además, los llamados asociados a depredadores terrestres fueron frecuentemente usados de una forma funcionalmente engañosa en ausencia de depredadores. Las vocalizaciones producidas en contextos sociales incluyen llamados emitidos por agresores, chillidos (squeals) y gritos (screams) producidos en respuesta a agresiones, vocalizaciones de celo y de copula, voces dirigidas a infantes recién nacidos, llamados usados para coordinar los desplazamientos del grupo, y llamados asociados a displays de encuentro entre machos. Los infantes parecen pasar por un periodo de ≪balbuceo≫, y sus voces se asemejan paulatinamente a las voces adultas a medida que maduran. El repertorio vocal de los caí es más diverso que el de otras especies de primates neotropicales, aunque comparable al de otras especies del género Cebus. La gran diversidad de voces registradas en el caí y en otras especies de Cebus es consistente con la hipótesis de que los ambientes donde la visibilidad es limitada (bosques) favorecen un mayor número de vocalizaciones, aunque da mayor sustento aun a la hipótesis de que la diversidad de vocalizaciones de los primeras esta correlacionada positivamente con el tamaño del grupo y la complejidad de las interacciones sociales. El análisis del repertorio vocal de una especie, tanto en función de la estructura acústica como del contexto de emisión de los sonidos, constituye el punto de partida para comprender varios aspectos de la comunicación vocal, incluyendo como los emisores usan estas vocalizaciones para alterar el comportamiento de los receptores; por que los receptores responden a estas señales; los mecanismos próximos de emisión de estas voces; la ontogenia de la producción, el uso y la percepción de estas voces; y el posible uso de vocalizaciones en combinaciones novedosas. Futuros estudios del repertorio vocal del mono caí en contextos naturales y experimentales brindaran respuestas más detalladas a estos aspectos de la comunicación vocal de los primates.

We describe the vocal repertoire of black-horned capuchins (Cebus [Sapajus] nigritus) at Iguazú National Park, Argentina, in terms of the calls' acoustic structure and the contexts in which different calls are emitted. Audio recordings of vocalizations obtained in natural contexts were supplemented with calls recorded when subjects were presented with food or predator decoys. We conducted spectrographic analysis of digitized calls to describe their acoustic structure. Multivariate analyses revealed over 30 distinguishable call types. Some of these are discrete types but other calls grade with other forms. An examination of the contexts of production provided insights into the functions of the calls. The most commonly-produced call is a ?contact note? that apparently serves to regulate within-group spacing. Two varieties of loud calls (?whistle series?) are used by lost individuals, as well as for communication between groups. Food-associated vocalizations are produced by animals feeding on clumped resources. Playback experiments showed that these calls attract listeners towards the food source. Black-horned capuchins give distinct call types to aerial and terrestrial predators; listeners respond to these different call types with predator-specific behaviors. Calls associated with terrestrial predators are frequently used in the absence of predators in a functionally deceptive manner. Vocalizations given in social contexts include several calls given by aggressors and in response to aggression, estrous vocalizations and copulation calls, vocalizations directed to newborn infants, calls that are used to coordinate group movement, and vocalizations associated with a reunion display among males. Infants appear to go through a babbling period; their calls develop into adult-like calls as they mature. The black-horned capuchin vocal repertoire is consistent with suggestions that a large number of call types are favored in closed habitats and in complex social milieus, and provides insights into some of the under-studied aspects of the socioecology of this Neotropical primate.