Filogenia, biogeografía y evolución del comportamiento en los Doraditos (Pseudocolopteryx; Tyrannidae; Aves)

Abstract

El género Pseudocolopteryx (Doraditos) tiene una distribución exclusiva en Sudamérica y está compuesto por cinco especies de pequeños tiránidos de áreas abiertas: P. sclateri, P. acutipennis, P. dinelliana, P. citreola y P. flaviventris, todas las cuales muestran movimientos estacionales en algún grado. En este trabajo se construyó la primera hipótesis filogenética de Doraditos basada en secuencias de ADN, que fue luego utilizada para estudiar: 1) la evolución de los caracteres de estructura y color de plumaje, 2) los despliegues nupciales y 3) la biogeografía. Las relaciones filogenéticas se basaron en análisis Bayesianos y de máxima verosimilitud de genes mitocondriales (ND2 y COI) y nucleares (MYO y ODC). La filogenia resultante pudo recuperar la monofilia de Pseudocolopteryx, resolviendo las relaciones entre las especies de doraditos (P. sclateri (P. acutipennis (P. dinelliana (P. citreola-P. flaviventris))). Estos análisis filogenéticos no pudieron sin embargo recuperar la monofilia de las especies crípticas P. flaviventris y P. citreola. En general, estos genes mostraron divergencias muy bajas e inconsistentes entre P. flaviventris y P. citreola. Dos haplotipos débilmente diferenciados de ND2 fueron exclusivos de P. flaviventris y tres fueron exclusivos de P. citreola, pero las diferencias interespecíficas oscilaron entre uno y dos pasos mutacionales. La datación molecular estimó una divergencia muy reciente entre P. citreola y P. flaviventris de aproximadamente 60000 años. Todas las especies mostraron dimorfismo sexual en el color del pico: machos con picos completamente negros y hembras con el interior del pico y base de la mandíbula rosácea y el resto negro. Pseudocolopteryx sclateri, P. dinelliana y P. acutipennis exhiben dimorfismo sexual sólo visible con ejemplares en mano, donde las plumas primarias p6 y p7 de los machos son atenuadas y/o modificadas estructuralmente. El grado de dicromatismo sexual basado en los caracteres de coloración del plumaje fue ALTO para P. sclateri, MODERADO para P. acutipennis, P. citreola y P. flaviventris, y BAJO para P. dinelliana. La reconstrucción de estados ancestrales indicó que el dicromatismo sexual es ancestral en Pseudocolopteryx, y el monocromatismo, aunque parcial, aparece como un carácter derivado solo en P. dinelliana. Los cambios en el fenotipo de color en los machos, y no en el de las hembras, fueron los que contribuyeron a la pérdida de dimorfismo sexual, con P. dinelliana adquiriendo caracteres de plumaje que son femeninos en las demás especies. Las primarias modificadas también aparecen como un carácter ancestral en Pseudocolopteryx, y se pierden sólo en P. citreola y P. flaviventris junto con despliegues aéreos y la producción de sonidos mecánicos. La extrema similitud de los plumajes de P. citreola y P. flaviventris se debe a su ancestralidad común y no a un caso de convergencia ni retención de plesiomorfías previas. Sus vocalizaciones y su capacidad de reconocimiento recíproco han divergido marcadamente en un período de tiempo muy breve, mientras que el plumaje se ha mantenido en una estasis total. A partir del estudio de grabaciones de audio y video se identificaron y describieron en detalle las unidades comportamentales (visuales y acústicas) que conforman el fenotipo de los despliegues de Pseudocolopteryx. El fenotipo comportamental fue analizado bajo el concepto de modularidad. La modularidad es la propiedad que permite a los caracteres organizarse y evolucionar como unidades y subunidades coherentes (los módulos). Así, los módulos pueden ser organizacionales cuando existen como tales en un mismo organismo, y poseen: 1) organización jerárquica, 2) existencia discreta y 3) forma estereotipada; y pueden ser variacionales cuando son heredables y susceptibles de evolucionar, y poseerán 1) homología y 2) disociabilidad evolutiva. Los despliegues nupciales en Pseudocolopteryx se organizaron en tres módulos de jerarquía mayor (Módulos de Momento): Presentación, Remate y Despliegue Aéreo de dos perchas. Estos módulos contienen a su vez módulos de jerarquía menor (Módulos de Acción): Cabeceos, Giros y Arqueos, y Cierre. Estas unidades comportamentales modulares visuales se acoplaron de manera plenamente modular con las componentes acústicas. La Presentación se relacionó con el componente acústico Introducción y el Remate con la Floritura, mientras que el Despliegue Aéreo de dos perchas incluyó todos o alguno de los módulos de acción de la Floritura. Los módulos de acción están acoplados plenamente a componentes acústicos: Cabeceos y notas iniciales, Giros y Arqueos con notas intermedias y Cierre con notas finales. Las unidades del fenotipo comportamental de los despliegues nupciales en Pseudocolopteryx se acoplaron de manera plenamente modular, y presentaron las características de modularidad organizacional y variacional. El modulo de acción Presentación está constituido fundamentalmente por la duplicación de los módulos de acción Cabeceos, y puede presentar algunos Giros y Arqueos. El Remate está caracterizado por la presencia del Cierre, pero tiene también Cabeceos y Giros y Arqueos. El Despliegue Aéreo de dos perchas está constituido por los mismos módulos de acción que el Remate. El módulo de momento Despliegue Aéreo de dos perchas habría aparecido en la evolución temprana de Pseudocolopteryx como una duplicación con modificación del módulo de momento Remate. El reemplazo de sonidos vocales por sonidos putativamente mecánicos (o viceversa) aparece dos veces en Pseudocolopteryx: las notas iniciales son chasquidos del pico en P. sclateri pero vocalizaciones en las demás especies, y en P. acutipennis las notas finales, que son siringeales en las demás especies, aparecen como sonidos putativamente mecánicos producidos por sus plumas primarias modificadas. La Presentación y el Remate en Pseudocolopteryx presentan diferencias estructurales indicarían que son módulos portadores de información diferente: durante el Remate el macho transmitiría información sobre su identidad específica, relevante para el emparejamiento, mientras que la Presentación funcionaría simplemente como un llamado de atención previo al Remate. Así, el Remate habría evolucionado bajo fuertes presiones selectivas que lo habrían moldeado mas rígidamente que a la Presentación. Mediante el desarrollo de modelos de nicho ecológico y de distribución potencial se analizaron las distribuciones y movimientos estacionales de los Doraditos. Pseudocolopteryx sclateri es una especie nómade, que podría criar cuando y donde ciertas condiciones estén dadas haciendo que su geonemia sea muy dinámica. Las poblaciones del sur de P. acutipennis son migradoras, mientras que las norteñas serían residentes anuales. Pseudocolopteryx dinelliana tiene una distribución chaqueña con acotados movimientos estacionales. P. citreola nidifica fundamentalmente el Matorral chileno y el Monte de Argentina y migraría al Chaco en invierno. P. flaviventris cría en los pastizales pampeanos y durante al inverno migraría hacia el sur de Brasil y el Chaco húmedo de Argentina. Las comparaciones pareadas de superposición en el espacio geográfico y de nicho demuestran que ninguna de las especies tiene nichos ecológicos equivalentes entre sí. Al ponderar las comparaciones de superposición geográfica y de nicho en cada nodo del árbol filogenético se observó que la especiación en Pseudocolopteryx se dio bajo un patrón general de alopatría y divergencia de nicho ecológico. Las distribuciones y nichos ecológicos actuales de P. sclateri y P. acutipennis se vieron modificados fuertemente por cambios post especiacionales, debido a su posición basal en la filogenia y a sus tiempos de divergencia mas antiguos. En cambio, P. dinelliana, P. citreola y P. flaviventris sufrieron procesos de especiación mas recientes donde las presiones mediadas por el hábitat habrían tenido un papel importante. Dado el reciente evento de especiación ente P. citreola y P. flaviventris, se plantea la posibilidad de que una de las dos especies sea el ancestro de la otra. Los datos de distribución y migración son consistentes con dos escenarios posibles de especiación (Especiación peripátrica y Especiación por "dosificación de migrantes”) que indican que P. citreola es el ancestro de P. flaviventris y no al revés.

The genus Pseudocolopteryx (Doraditos) comprises five species of South American open-area flycatchers: P. sclateri, P. acutipennis, P. dinelliana, P. citreola and P. flaviventris, all of which have some kind of seasonal movement. In the present study we built the first phylogenetic hypothesis for Doraditos based on DNA sequence data and used it to study: 1) the evolution of plumage structure and color patterns, 2) nuptial displays, and 3) biogeography. The phylogenetic relationships were estimated with Bayesian and Maximum Likelihood analyses of mitochondrial (ND2 y COI) and nuclear (MYO y ODC) gene sequences. The resulting phylogeny recovered the monophyly of Pseudocolopteryx, resolving the relationships among species: (P. sclateri (P. acutipennis (P. dinelliana (P. citreola-P. flaviventris))). These phylogenetic analyses did not recover the monophyly of the cryptic species P. citreola and P. flaviventris. Overall, these genes showed very low and inconsistent divergences between P. flaviventris and P. citreola. Two weakly differentiated haplotypes ofND2 were exclusive to P. flaviventris and three were exclusive to P. citreola, but interspecific differences ranged between one and two mutational steps. A molecular clock estimated a very recent divergence between P. citreola and P. flaviventris: approximately 60000 years before present. All the species showed sexual dimorphism in bill color: males had wholly black bills, and females had black bills with orange gape and mandible base. Pseudocolopteryx sclateri, P. dinelliana and P. acutipennis exhibit a sexual dimorphism only visible with specimens in hand: male´s p6 and p7 primaries were attenuated and/or structurally modified. The degree of sexual dichromatism based on plumage features was high in P. sclateri, moderate in P. acutipennis, P. citreola, and P. flaviventris, and low in P. dinelliana. Ancestral state reconstruction showed that sexual dichromatism is ancestral in Pseudocolopteryx, and that partial monochromatism appears as a derived character only in P. dinelliana. Changes in color phenotype of males, but not those of females, contributed to the reduction of dimorphism, with P. dinelliana acquiring plumage characters that are feminine among the others species. Modified primaries also appeared as an ancestral character in Pseudocolopteryx, and were lost in P. citreola and P. flaviventris along with both aerial displays and mechanical sounds. The extreme similarity of the plumage of P. citreola and P. flaviventris is explained by their common ancestry, and not by convergence or retention of plesiomorphies. Their vocalizations and their capability of reciprocal recognition have diverged markedly in a very short period of time, while the plumage has remained in a total stasis. Through the study of audio and video recordings, the behavioral units that conform the phenotype of Pseudocolopteryx displays were identified and described in detail. The behavioral phenotype was analyzed under the concept of modularity. Modularity is the property that allows characters to organize and evolve as coherent units and subunits (modules). Modules can be organizational and/or variational. Modules can be considered organizational when existing as such in the same organism, and posses: 1) hierarchical organization, 2) discrete existence and 3) stereotyped form. Variational modules are heritable and susceptible to evolve, and exhibit: 1) homology and 2) evolutionary dissociability. Nuptial displays of Pseudocolopteryx were organized into three modules of higher hierarchy (Momentum Modules): Presentation, Crowning, and Two-perch Aerial Display. These modules contained modules of lower hierarchy (Action Modules): Noddings, Twists and Bowings, and Closing. These visual modular behavioral units were coupled in a fully modular way with the acoustic components. Presentation was related to the acoustic component Introduction, and Crowningwas related to Flourish, while Two-perch Aerial Display included all or some of the action modules of the Flourish. The action modules are fully coupled to acoustic components: Noddings to initial notes, Twists and Bowings to middle notes, and Closing to final notes. The units of the behavioral phenotype of the nuptial displays in Pseudocolopteryx were coupled in a fully modular way, and presented the characteristics of organizational and variational modularity. The action module Presentation is mainly constituted by the duplication of the action modules Noddings, and may present some Twists and Bowings. Crowning is characterized by the presence of Closing, but also has Noddings and Twists and Bowings. Two-perch Aerial Display is constituted by the same action modules that Crowning. The Two-perch Aerial Display momentum module would have appeared in the early evolution of Pseudocolopteryx as a duplication with modification of the Crowning momentum module. The replacement of vocal sounds by mechanical sounds (or vice versa) appears twice in Pseudocolopteryx: the initial notes are bill snaps in P. sclateri but vocalizations in the other species, and the final notes of P. acutipennis are mechanical sounds produced by their modified primary feathers, while they are syringeal in the other species. Presentation and Crowning in Pseudocolopteryx present structural differences that would indicate that they are modules carrying different information: during Crowning the male would transmit information about his specific identity relevant for mating, whereas Presentation would work simply to draw attention to the upcoming Crowning. Thus, the highly rigid and diagnostic Crowning would have evolved under strong selective pressures while the Presentation was more variable and similar among species would have been under less severe selection pressures. The distribution and seasonal movements of Doraditos were analyzed through the development of both ecological niche and potential distribution models. Pseudocolopteryx sclateri is a nomadic species, which could breed when and where certain conditions are met, resulting in a very dynamic geographic range. The southern populations of P. acutipennis are migratory, while the northern populations would be annual residents. Pseudocolopteryx dinelliana has a chacoan distribution with limited seasonal movements. Pseudocolopteryx citreola breeds essentially in Chilean Matorral and Monte Desert of Argentina, and migrates north to the Chaco region during winter. Pseudocolopteryx flaviventris breeds in the Pampas grasslands and migrates in winter to southern Brazil and the humid Chaco of Argentina. Analysis of both niche and geographic overlap show that none of the species has equivalent ecological niches to each other. When species-pair comparisons of geographic and niche overlap where compared taking into account their position in each node of the phylogenetic tree, it was observed that the speciation in Pseudocolopteryx occurred under a general pattern of allopatry and divergence of ecological niche. Current distributions and ecological niches of both P. sclateri and P. acutipennis were strongly modified by post-speciational changes, due to their basal position in phylogeny and their deeper divergence times. In contrast, P. dinelliana, P. citreola and P. flaviventris underwent more recent speciation events where pressures mediated by habitat would have played an important role. Given the recent speciation event between P. citreola and P. flaviventris, it is possible that one of the two species is the ancestor of the other one. Migration and distributional data are consistent with two possible speciation scenarios (Peripatric speciation and Migration-dosing speciation) showing that P. citreola would be the ancestor of P. flaviventris, and not viceversa.