Pervasive cranial allometry at different anatomical scales and variational levels in extant armadillos

Abstract

Allometry, i.e., morphological variation correlated with size, is a major pattern in organismal evolution. Since size varies both within and among species, allometry occurs at different variational levels. However, the variability of allometric patterns across levels is poorly known since its evaluation requires extensive comparative studies. Here, we implemented a 3D geometric morphometric approach to investigate cranial allometry at three main variational levels—static, ontogenetic, and evolutionary—and two anatomical scales—entire cranium and cranial subunits—based on a dense intra- and interspecific sampling of extant armadillo diversity. While allometric trajectories differ among distantly related species, they hardly do so among sister families. This suggests that phylogenetic distance plays an important role in explaining allometric divergences. Beyond trajectories, our analyses revealed pervasive allometric shape changes shared across variational levels and anatomical scales. At the entire cranial scale, craniofacial allometry (relative snout elongation and braincase reduction) is accompanied notably by variations of nuchal crests and postorbital constriction. Among cranial subunits, the distribution of allometry was highly heterogeneous, with the frontal and petrosal bones showing the most pervasive shape changes, some of which were undetected at a more global scale. Evidence of widespread and superimposed allometric variations raises questions on their determinants and anatomical correlates and demonstrates the critical role of allometry in morphological evolution.La alometría, es decir, la variación morfológica correlacionada con el tamaño, es un patrón importante en la evolución de los organismos. Dado que el tamaño varía tanto dentro de las especies como entre ellas, la alometría se produce en distintos niveles variacionales. Sin embargo, la variabilidad de los patrones alométricos entre niveles es poco conocida, ya que su evaluación requiere amplios estudios comparativos. En este trabajo hemos implementado un enfoque morfométrico geométrico en 3D para investigar la alometría craneal en tres niveles variacionales principales -estático, ontogenético y evolutivo- y en dos escalas anatómicas -cráneo completo y subunidades craneales- basándonos en un denso muestreo intra e interespecífico de la diversidad de armadillos existentes. Mientras que las trayectorias alométricas difieren entre especies distantemente emparen- tadas, apenas lo hacían entre familias hermanas. Esto sugiere que la distancia filogenética desempeña un papel importante a la hora de explicar las divergencias alométricas. Más allá de las trayectorias, nuestros análisis revelaron cambios alométricos generalizados en la forma, compartidos a través de niveles variacionales y escalas anatómicas. En toda la escala craneal, la alometría craneofacial (alargamiento relativo del hocico y reduc- ción de la caja encefálica) se acompaña notablemente de variaciones de las crestas nucales y la constricción postorbital. Entre las subunidades craneales, la distribución de la alometría era muy heterogénea, siendo los huesos frontal y petroso los que mostraban los cambios de forma más generalizados, algunos de los cuales no se detectaban a una escala más global. La evidencia de variaciones alométricas generalizadas y superpues- tas plantea interrogantes sobre sus determinantes y correlatos anatómicos y demuestra el papel crítico de la alometría en la evolución morfológica.