Diversity of craniomandibular morphology in caviomorph rodents: an overview of macroevolutionary and functional patterns

Abstract

La complejidad del aparato masticatorio de los roedores, vinculado no sólo a las funciones de aprehensión y masticación, sino también a diversas funciones como la excavación de túneles, hace de éste un excelente modelo para el estudio de patrones y procesos asociados a la evolución morfológica. En particular, los roedores Caviomorpha comprenden un grupo ampliamente diversificado, se distribuyen en una gran variedad de ambientes (áridos a selváticos), presentan diferentes modos de vida (epigeos a subterráneos) y estrategias locomotoras (cursoriales a arborícolas). En concordancia con la amplia variación ecológica exhibida por los caviomorfos, se ha detectado una gran disparidad morfológica. El estudio de esta variación ha sido llevado a cabo en los últimos años principalmente bajo dos enfoques, uno macroevolutivo, que observa y analiza los patrones a escala evolutiva, y otro morfo-funcional, que estudia las causas de la variación. En esta contribución se recopila e integran los principales hallazgos relacionados a la variación morfológica cráneo-mandibular y dentaria en este grupo de roedores. El resultado principal de los estudios a escala macroevolutiva involucra la detección de una clara señal filogenética en la variación morfológica, esto es, las relaciones filogenéticas entre los taxa representan una de las dimensiones a tener en cuenta para entender los patrones observados. Las técnicas de morfometría geométrica han sido de las más utilizadas en los estudios más recientes sobre la variación morfológica cráneo-mandibular. La distribución de los taxones obtenida en los morfoespacios refleja, en gran medida, las relaciones filogenéticas entre estos. Como patrón general, gran parte de los octodontoideos muestran cráneos robustos, con rostros y diastemas cortos, bullas auditivas grandes, órbitas relativamente más pequeñas. Los cavioideos y el chinchilloideo Lagostomus muestran características opuestas. Los chinchíllidos y el octodontoideo Abrocoma presentan rostros más largos y bajos y márgenes de las órbitas más amplios. En cuanto a la variación de la mandíbula, los octodontoideos son morfológicamente más dispares aunque como patrón general presentan un cuerpo mandibular más alto, proceso angular corto, procesos condilar y coronoides más altos y series dentarias más cortas. Los cavioideos y chinchillideos muestran características opuestas. Por otro lado, la variación cráneo-mandibular se asocia a los cambios de tamaño y al hábitat ocupado por las especies. Dentro del amplio espectro morfológico que exhiben los caviomorfos, la morfología más evidente y divergente (y quizás por ello, la más estudiada) es la presente en especies con hábitos excavadores, y especialmente aqué-llas con un modo de vida subterráneo. En mayor o menor medida, la mayoría de los trabajos que se han llevado a cabo bajo un enfoque morfo-funcional se han enfocado en estudiar cómo, y en qué grado, estos hábitos influencian la variación morfológica. El rasgo más conspicuo que poseen las especies cavadoras, y en particular las dento-excavadoras, es la presencia de un cráneo macizo asociado a una musculatura masticatoria bien desarrollada y una articulación cráneo-mandibular estabilizada que permiten la generación de grandes fuerzas a nivel de incisivos. Estudios recientes en morfología funcional indican que las diferencias en dichas fuerzas están asociadas en gran medida al desarrollo muscular. Se ha observado que, luego de controlar el efecto del tamaño, aquellas especies de caviomorfos que enfrentan estreses mecánicos altos a nivel de los incisivos (e.g., dentoexcavación, enfrentamientos durante el cortejo o defensas territoriales, como es el caso de Ctenomys) presentan mayor fuerza de mordida que las especies que no presentan estos hábitos, como Chinchilla y Dolichotis. La variación morfológica vinculada a mayores fuerzas de mordida también se reconoce a nivel de la morfología dentaria y de la microestructura del esmalte. Se ha encontrado una fuerte relación entre la morfología de los incisivos y el requerimiento de fuerzas de mordida elevadas y la resistencia de éstos a altos esfuerzos de corte (consumo de alimentos duros o corte de raíces). Las especies con las características recién mencionadas, presentan incisivos procumbentes y profundamente implantados, con alta resistencia a fuerzas de flexión-torsión, mientras que incisivos procumbentes pero cortos, de implantación menos profunda, están presentes en especies que no presentan estas características. Un ejemplo extremo lo representa el ctenómido subterráneo †Eucelophorus (Plioceno–Pleistoceno medio de Argentina), con fuertes adaptaciones a la dentoexcavación, que presenta,entre ellas, rasgos marcados en el esmalte de sus incisivos que incrementan la resistencia a la fractura y abrasión, sugiriendo un incremento en la frecuencia de uso o la ocupación de suelos más duros. Estos caracteres son recurrentes en clados distantes de roedores dentoexcavadores. En cuanto a la morfología de los molares, ésta se asocia claramente con los modos de masticación, especialmente la disposición de las bandas de esmalte, que se disponen perpendicularmente a la dirección masticatoria. En cuanto a la microestructura del esmalte de los molares, puede observarse un patrón generalizado asociado a dientes braquiodontes, presente en taxones no estrechamente relacionados. A su vez, en distintos linajes ocurren diversas variaciones vinculadas mayormente al desarrollo homoplásico de la hipsodoncia, como la adquisición secundaria y gradual de esmalte radial en respuesta a diversos requerimientos funcionales (e.g., refuerzo de la banda de esmalte que favorece la formación de bordes cortantes). El establecimiento temprano de las principales rutas de especialización cráneo-mandibular podrían explicar la fuerte señal filogenética de la variación morfológica observada en los roedores caviomorfos. Sin embargo, la estructura filogenética por sí sola no explica los cambios morfológicos. Distintas variables se han relacionado a esta variación: tamaño, hábitat, hábito, dieta y diversos aspectos de la historia de vida de cada especie, como construcción de galerías o interacción entre individuos. Varios rasgos morfológicos descriptos en este capítulo muestran una clara señal filogenética, en particular las especializaciones craneomandibulares desarrolladas por la superfamilia Octodontoidea, particularmente en ctenómidos, estrechamente asociadas a la historia paleoclimática del Cenozoico. La integración de estos dos aspectos, morfofuncional y filogenético, presentada en este capítulo y futuros estudios que incorporen inferencias paleoambientales podrían mejorar la comprensión de la evolución de este interesante grupo de roedores.

Caviomorphs are a broadly diversified rodent clade. Accordingly, a great morphological disparity has been detected. This variation bears a clear phylogenetic signal, and a strong allometric component was also detected. Morphological variation is associated with the habitat occupied by each species, with the most divergent condition seen in species with burrowing habits. These species present a massive skull associated with strong masticatory musculature and a stabilized temporomandibular joint that allows the generation of high bite forces. These features are present in species that use incisors in digging or in aggressive encounters during courtship or territorial defense, as in the case of Ctenomys. Exertion of higher bite forces also influences dental morphology and enamel microstructure. Procumbent incisors, deeply implanted, with high resistance to flexion-torsion forces, are observed in species that display the aforementioned features. Features with opposite trait values are present in species that exhibit lower bite forces. With respect to the molar enamel microstructure, a generalized pattern linked to brachydont teeth can be observed; by contrast, a secondary gradual acquisition of radial enamel, strengthening the enamel band and favoring the formation of sharp edges, is related to the acquisition of hypsodonty. The strong phylogenetic signal of morphological variation observed among extant caviomorphs may be explained by an early establishment of the major pathways of craniomandibular specialization in the evolutionary history of these rodents. However, phylogenetic structure alone does not explain morphological changes. Several variables such as size, habitat, diet, habits, and diverse aspects of the life history of species, such as burrow construction and social interaction are also linked to the observed morphological variation. The integration of macroevolutionary and morpho-functional studies in future comprehensive studies that involve both approaches, together with paleoenvironmental inferences, would improve the understanding of the evolution of this exceptional group of rodents.