Evolución repetida de una innovación morfológica: Convergencia del cáliz fructífero inflado en la tribu Physalideae (Solanaceae)

Abstract

La evolución de nuevas morfologías del fruto ha sido considerada una pieza clave para el éxito de las angiospermas. La morfología de frutos es conocida por su extensa diversidad, pero también por su alto grado de convergencia. Entre los rasgos más llamativos, el cáliz fructífero inflado, donde el cáliz se expande para envolver completamente al fruto, ha evolucionado repetidamente en angiospermas y ha sido postulado como un promotor de la dispersión y protección del fruto. Con el objetivo de analizar la evolución de este rasgo morfológico en la tribu Physalideae (Solanaceae), usamos una nueva reconstrucción filogenética y un conjunto de métodos comparativos filogenéticos para inferir las ganancias y pérdidas evolutivas de este rasgo. Se reconstruyó la filogenia de Physalideae usando secuencias de cuatro regiones de ADN (ITS, LEAFY, trnL-F, waxy) y aplicando análisis de máxima verosimilitud e inferencia bayesiana. Se codificó al cáliz fructífero como acrescente cuando el incremento de la longitud del cáliz desde la flor al fruto es ≥50%, y se consideró inflado cuando el fruto es completamente cubierto por el cáliz y existe además un espacio entre éste y la baya. La selección del mejor modelo de evolución del cáliz fructífero acrescente e inflado fue realizada con un análisis de máxima verosimilitud. Usando este modelo, se estimaron los estados ancestrales junto con el número de ganancias y pérdidas de la acrescencia del cáliz fructífero y de su estado inflado mediante mapeo estocástico bayesiano. Además, se examinó la señal filogenética de la morfología del cáliz a través de dos métricas: el índice de parsimonia y la D de Fritz-Purvis.Resultados: Se presenta la primera filogenia de la tribu Physalideae densamente muestreada (~73% de las especies). Esta filogenia, con buen grado de resolución, demuestra la necesidad de revisión de múltiples taxones, incluyendo ocho géneros que no son monofiléticos según su actual circunscripción. La evolución del cáliz fructífero ha procedido mediante un modelo "paso a paso", desde no acrescente hacia acrescente, y luego, hacia un cáliz inflado. Además, estas transiciones son mayormente irreversibles. A lo largo de los 215 taxones muestreados de Physalideae, se infirieron 24 ganancias de la acrescencia del cáliz fructífero, 24 subsecuentes transiciones a un cáliz totalmente inflado y solo dos reversiones. Un promedio de 50 cambios en total fue estimado a lo largo del clado desde un ancestro con cáliz no acrescente. A pesar de su labilidad, el cáliz fructífero acrescente e inflado muestran una fuerte señal filogenética mediante ambas métricas evaluadas.Conclusiones: La filogenia presentada mejora la resolución de Physalideae y destaca la necesidad de re arreglos taxonómicos. Los análisis evolutivos revelaron que el cáliz fructífero inflado, considerado tan característico de Physalis, ha evolucionado numerosas veces y que la trayectoria hacia este fenotipo es generalmente direccional y mediante un modelo "paso a paso". Estos resultados proveen los conocimientos necesarios para el estudio de los mecanismos genéticos y de desarrollo responsables del origen repetido de este llamativo rasgo del fruto.