Biología reproductiva de cuatro especies de lagartos (liolaemidae) en los Andes centrales de San Juan, Argentina

Abstract

El estudio de la biología reproductiva aporta información sustancial para la comprensión de las historias de vida de los organismos y la adaptación de estos a diferentes ambientes. En ambientes con climas fríos, la reproducción de lagartos se limita a períodos cortos de actividad estacional y de esta forma los eventos reproductivos deben ser completados dentro de cada temporada de actividad. El término ensamble hace referencia a un sub-conjunto de animales tratados de una comunidad que abarca la totalidad de especies. De esta forma, se estudió el ciclo reproductivo de tres especies vivíparas sintópicas que conforman un ensamble (Phymaturus williamsi, Liolaemus ruibali y Liolaemus parvus) y habitan en un sector de los Andes Centrales a 2900 m s.n.m. y una especie ovípara, Liolaemus cf. uspallatensis que habita en un sector a una menor altura (1500-1700 m s.n.m.) en el Monte precordillerano de San Juan. El objetivo de este trabajo fue describir y comparar los ciclos reproductivos femeninos y masculinos de cuatro especies con distinto grado de cercanía filogenética pertenecientes a la familia Liolaemidae en dos ecorregiones de diferente altitud en los Andes Centrales. Se determinó el tamaño mínimo a la madurez sexual, los ciclos reproductivos femeninos y masculinos, el tamaño de la camada, la fecundidad media anual y la relación entre los ciclos gonadales, los cuerpos grasos y las variables climáticas. Se planteó la siguiente hipótesis: Especies de la familia Liolaemidae pertenecientes a los géneros Liolaemus y Phymaturus, presentan diferencias en sus ciclos reproductivos relacionados con limitantes fisiológicas en la reproducción impuestas por los ambientes y altitudes diferenciales en dos sectores pertenecientes a distintas ecorregiones de los Andes Centrales. El ciclo reproductivo femenino de P. williamsi fue bienal, mientras que los ciclos en especies del género Liolaemus fueron anuales. El tamaño de la camada fue de 1 a 2 crías por hembra cada dos años en P. williamsi, de 2 a 3 crías por año en L. ruibali y L. parvus y la especie ovípara, L. cf. uspallatensis, presentó un rango de 3 a 7 huevos. Consecuentemente, P. williamsi presentó la fecundidad media anual más baja de todas las especies (0,95 crías/hembra/ año), mientras que en L. ruibali fue de 2.07 crías/hembra/año, en L. parvus fue de 2.44 crías/hembra/año y en la especie ovípara, L. cf. uspallatensis, fue de 4.33 crías/hembra/año. Los eventos de cópula ocurrieron durante la primavera en las cuatro especies y los nacimientos durante el verano, extendiéndose hasta principios de otoño sólo en P. williamsi. En machos, el comienzo y la duración de la espermatogénesis variaron entre las cuatro especies, desarrollándose desde mediados de la primavera en P.williamsi y fines de primavera en L. ruibaili, desde fines de verano en L. parvus y a partir de otoño temprano en L. cf. uspallatensis. A pesar de estas diferencias se sugieren ciclos reproductivos masculinos postnupciales para las cuatro especies. A diferencia de la mayoría de los ciclos postnupciales, se observa una sincronía entre los mayores tamaños foliculares de las hembras y la mayor actividad gonadal en machos de L. parvus a mediados y fines de primavera y en L. cf. uspallatensis durante toda la primavera. Además, P. williamsi y L. ruibali reservaron espermatozoides en los epidídimos durante el periodo de brumación hasta la siguiente primavera, en cambio L. parvus y L. cf. uspallatensis no mostraron reserva de espermatozoides. Se encontró una relación entre el tamaño testicular entre las cuatro especies con la temeratura media mensual, pero no con la precipitación media mensual. Además la altura de los distintos sectores donde habitan las especies también presentó relación con el tamaño testicular. Sin embargo, en hembras, el tamaño folicular no estuvo relacionado con la altura ni con las variables climáticas. Los ciclos de cuerpos grasos en hembras fueron inversos a los ciclos reproductivos, lo que podría estar asociado a la utilización de energía por parte de las mismas en los meses que se inicia el proceso vitelogénico. Los machos adultos de las cuatro especies no mostraron diferencias en el peso de cuerpos grasos según los estadios espermatogénicos, sin embargo, el peso de cuerpos grasos en Liolaemus varió de acuerdo a la fecha. Los resultados encontrados en este estudio apoya la hipótesis sobre las diferencias observadas en los ciclos reproductivos. Estas podrían ser el resultado del ajuste de la actividad reproductiva a una combinación entre las limitaciones en los mecanismos fisiológicos y los factores ambientales, asociados a diferentes altitudes en hábitats de montaña y de monte precordillerano.

The study of reproductive biology provides substantial information for understanding the organisms life histories and their adaptation to different environments. In environments with cold climates, the reproduction of lizards is limited to short periods of seasonal activity and in this way, the reproductive events must be completed within each activity season. The term assembly refers to a subset of treated animals of a community that encompasses all species. In this way, the reproductive cycles of three syntopic viviparous species that make up an assemblage (Phymaturus williamsi, Liolaemus ruibali and Liolaemus parvus) that inhabit a sector of the Central Andes at 2900 m asl and Liolaemus cf. uspallatensis, an oviparous species that lives in a sector at a lower height (1500-1700 m asl) in the Monte Precordillerano of San Juan were studied. The objective of this work was to describe and compare the female and male reproductive cycles of four species with different degree of phylogenetic closeness belonging to the Liolaemidae family, in two ecoregions of different altitudes in the Central Andes. The minimum size at sexual maturity, the female and male reproductive cycles, litter size, annual mean fecundity and the relationship between gonadal cycles, fat bodies and climatic variables was determined. The following hypothesis was posed: Species of the Liolaemidae family belonging to the Liolaemus and Phymaturus genus, present differences in their reproductive cycles related to physiological limitations in the reproduction imposed by the environments and differential altitudes in two sectors belonging to different ecoregions of the Central Andes. The female reproductive cycle of P. williamsi was biennial, while the cycles in the species of the Liolaemus genus were annual. The litter size was 1 to 2 offspring per female every two years in P. williamsi, 2 to 3 offsprings per year in L. ruibali and L. parvus and the oviparous species, L. cf. uspallatensis, presented a range of 3 to 7 eggs. Consequently, P. williamsi presented the lowest annual reproductive output of all species (0.95 offsprings/female/year), while in L. ruibali was 2.07 offsprings/female/year, in L. parvus was 2.44 offsprings/female/year and in the oviparous species, L. cf. uspallatensis, was 4.33 offsprings/female/year. The copulation events occurred during the spring in all four species, while the births occurred during the summer, extending to the beginning of autumn only in P. williamsi. In males, the spermatogenesis’ onset and duration varied among the four species, developing from mid-spring in P.williamsi and late spring in L. ruibaili, from late summer in L. parvus and from early autumn in L. cf. uspallatensis. Despite these differences, postnuptial male reproductive cycles are suggested for the four species. Unlike most postnuptial cycles, a synchrony is observed in the middle and late spring between the females’ larger follicular sizes and the maximum gonadal activity in males of L. parvus and throughout the spring in L. cf. uspallatensis. In addition, P. williamsi and L. ruibali reserved spermatozoa in the epididymis during the brumation period until the following spring, whereas L. parvus and L. cf. uspallatensis did not show sperm reserve. A relation between the testicular size between the four species was found with the monthly mean temperature, but not with the monthly mean precipitation. In addition, the altitude of the different sectors where the species inhabit was also related to the testicular size. However, in females, follicular size was not related to altitude or climatic variables. The cycles of fat bodies in females were inverse to the reproductive cycles, which could be associated to the use of energy by them in the months that the vitellogenic process begins. The adult males of the four species did not show differences in the weight fat bodies according to the spermatogenic stages, however, the weight fat bodies varied according to the date in Liolaemus. The results found in this study support the hypothesis about the differences observed in the reproductive cycles. These could be the result of the reproductive activity adjustment to a combination between the physiological mechanisms limitations and the environmental factors, associated to different altitudes in Mountain and Monte Precordillerano habitats.