Ensambles de artrópodos asociados a arbustos nativos del noreste de la Patagonia: Su relación con la complejidad estructural de la vegetación y el pastoreo ovino

Abstract

El desierto del Monte abarca una importante extensión de ambientes áridos y semiáridos de Argentina. Los artrópodos constituyen el componente animal más diverso y abundante del Monte, interviniendo en importantes procesos ecosistémicos. La vegetación del Monte está dominada por arbustos, los cuales determinan una marcada heterogeneidad ambiental que influye sobre las comunidades de animales que viven asociados a ellos. El pastoreo con ganado doméstico es la actividad humana de mayor extensión en el Monte y ha favorecido a la degradación ambiental y la pérdida de diversidad biológica. El objetivo principal de este trabajo fue analizar, por primera vez para la porción sur del Monte (Monte Austral), la estructura de los ensambles de artrópodos que habitan sobre tres especies de arbustos nativos de la región y la respuesta de estos ensambles tanto a las diferencias en la complejidad del canopeo arbustivo como al disturbio generado por el pastoreo. Las hipótesis planteadas en esta tesis postulan que (1) el pastoreo genera una disminución en la abundancia y diversidad de artrópodos, (2) las distintas especies arbustivas hospedan ensambles particulares de insectos y arácnidos, y (3) estos ensambles son más diversos en los arbustos con un canopeo de mayor complejidad estructural. Para realizar la tesis se eligieron los arbustos Chuquiraga avellanedae (“quilembay”), Schinus johnstonii (“molle”) y Larrea divaricata (“jarilla”). Estas son especies características del Monte Austral que difieren en cuanto a su arquitectura. Se realizó un estudio preliminar para estimar el tamaño muestreal apropiado, determinándose que un total de cinco ejemplares de arbustos por sitio son suficientes para obtener una muestra representativa de la comunidad de artrópodos que habitan sobre el canopeo arbustivo. Los muestreos se localizaron en establecimiento rurales ubicados a 40 km al norte de Puerto Madryn (provincia de Chubut). Se eligieron nueve sitios en total, tres en proximidades de las aguadas (“pastoreado”), tres a 1500 m de las aguadas (“intermedio”) y tres sin ganado en los últimos siete años (“clausura”). Los muestreos se realizaron en primavera y verano de dos años sucesivos (cinco arbustos x tres especies arbustivas x nueve sitios x dos estaciones x dos años = 540 arbustos muestreados). Además, a cada ejemplar se le midieron variables indicadoras de la arquitectura vegetal: altura, área del canopeo y un indice de complejidad (IDC) definido como la distancia en metros necesaria para que se produzcan tres intercepciones sobre una aguja de hierro. Los análisis, considerando los datos fusionados de los cinco arbustos por sitio, se hicieron desde una perspectiva taxonómica (nivel de familia) y funcional (gremios tróficos). La estructura de los ensambles en función de los distintos factores fueron analizados mediante escalamientos multidimensionales no métricos (NMDS) y análisis permutacionales de la varianza (PERMANOVA). Además, se aplicó el índice de taxones indicadores (IndVal) para encontrar aquellos artrópodos característicos de cada arbusto/grado de disturbio. Las variaciones en las abundancias de los taxones más representativos y de los gremios tróficos fueron analizadas mediante modelos lineales generalizados (GLM). La riqueza y diversidad taxonómica fue estimada a partir de los número de Hill y la comparación entre estas estimaciones se realizó mediante curvas de rarefacción-extrapolación. La relación entre los ensambles de artrópodos y la variables arquitectónicas de los arbustos fue estudiada mediante análisis de redundancia basados en distancia (dbRDA). Asociado a la naturaleza del muestreo, se encuentran cuatro importantes fuentes de variación, dos temporales (años y estación climática) y dos espaciales (grado de disturbio y especie de arbusto hospedador). Para considerar esos factores en los resultados y conclusiones de la tesis, primeramente se realizó un análisis general de la matriz comunitaria completa (mediante PERMANOVA) y las variables arquitectónicas (mediante modelos GLMs) en función de los cuatro factores mencionados anteriormente. En total se recolectaron 8.596 individuos, siendo Psocidae, Anyphaenidae, Psyllidae, Miridae y Chrysomelidae las familias dominantes. La composición general de esta comunidad fue similar a la de otras zonas del Monte. Las variables temporales así como las especies arbustivas afectaron significativamente la estructura de la comunidad de artrópodos. Entonces, para estudiar los principales factores de interés (efecto de disturbio y arbustos hospedadores), se decidió realizar los análisis posteriores tanto desde una perspectiva general como considerando la posible influencia de las otras fuentes de variación (arbustos-estaciones por separado y año como efecto aleatorio). La composición de la comunidad de insectos y arácnidos varió entre estaciones, lo cual se vio reflejado en parámetros como la estructura trófica (principalmente por cambios en las proporciones de detritívoros y predadores) y la diversidad taxonómica (más elevada en verano). Por otro lado, las variables arquitectónicas sólo variaron significativamente entre especies de arbustos. El pastoreo ovino no afectó de manera significativa la estructura de los ensambles de insectos y arácnidos. Probablemente esto se relacione con que los arbustos estudiados son pocos palatables y su arquitectura no se modificó significativamente con el grado de disturbio. Además, la disposición espacial de los arbustos en forma de parches, podría facilitar la colonización por parte de los artrópodos desde parches no disturbados a zonas más afectadas, favoreciendo una elevada resiliencia ecológica de los ensambles frente al pastoreo ovino. A pesar de esto, se detectaron variaciones particulares en algunos parámetros comunitarios (abundancia, diversidad y estructura trófica). La disminución en la diversidad en los sitios más disturbados sólo fueron evidentes en primavera y para los ensambles que habitan sobre el molle y la jarilla. Probablemente esto se asocie con que taxones representativos de la primavera se vieron beneficiados (e.g. Miridae) o perjudicados (e.g. Curculionidae) por el disturbio. Los artrópodos herbívoros fueron los que respondieron en mayor medida al pastoreo, resaltando su valor como indicadores de este disturbio. Así, los succionadores de savia se beneficiaron por pastoreo, patrón que puede relacionarse con la mayor abundancia de hemípteros en los sitios disturbados. Mientras que los folívoros masticadores mostraron una respuesta opuesta a la anterior. Dado que la estructura física del canopeo no se modificó con el pastoreo, es probable que otras variables no analizadas como la composición química de los arbustos tengan influencia sobre los taxones y grupos particulares que respondieron al pastoreo. Cada una de las tres especies arbustivas presentó un ensamble particular y diferenciado con taxones característicos de artrópodos. También, se encontró que la diferenciación de los ensambles se relacionó en gran medida a variaciones estructurales en el canopeo de los arbustos. El ensamble de artrópodos que habita sobre el molle (arbusto de complejidad intermedia) fue el de mayor diversidad. Esto probablemente esté relacionado a una arquitectura particular de este arbusto que determina una mayor disponibilidad de microhábitats favorables para los artrópodos (e.g protección ante condiciones climáticas adversas o predadores). Además, la distribución espacial más heterogénea del molle podría incrementar la colonización de insectos y arácnidos desde los parches de vegetación circundantes. El ensamble que habita sobre el quilembay, a pesar de tener una baja diversidad, fue el más diferenciado y particular. Por otro lado, tanto los predadores como los detritívoros disminuyeron su abundancia a medida que el canopeo se tornó más complejo. Este patrón se relacionó principalmente a variaciones en las abundancias de taxones representativos como Anyphaenidae y Psocidae. Finalmente, la relación positiva entre las principales familias de Hemiptera y las variables que indican una mayor complejidad estructural, explicarían en parte la mayor abundancia de succionadores de savia en la jarilla. De esta manera, la presente tesis demostró que la heterogeneidad ambiental representada por la arquitectura de especies arbustivas representativas es uno de los factores más importantes en la estructuración de los ensambles de artrópodos de la región. En contraposición, el pastoreo ovino no altera de manera significativa a los ensambles que habitan el canopeo de los arbustos estudiados, afectando sólo a determinados grupos/taxones que podrían ser analizados en el futuro como potenciales indicadores de este disturbio. Estos hallazgos demuestran la gran relevancia que tiene la interacción arbusto-artrópodo para la biodiversidad del Monte Austral. Considerando el papel fundamental que desempeñan los insectos y arácnidos en estos ecosistemas áridos, la información aportada por este trabajo constituye una valiosa herramienta para el desarrollo de planes de conservación de la biodiversidad y de los procesos ecosistémicos de la región.

The Monte Desert cover an important area of arid and semiarid environments of Argentina. Arthropods are the most diverse and abundant animal component of the Monte, and they play key roles in different ecosystem processes. The Monte´s vegetation is dominated by shrubs that determine an important environmental heterogeneity and affects the animals communities. Grazing is the most extended human activity in the Monte and has been associated with environmental degradation and loss of biological diversity due to grazing disturbances. The main objective of this work was to analyze the structure of the arthropod assemblages inhabiting on the canopy of three native shrub species of the southern Monte, and its response to both canopy complexity and grazing disturbance. The hypotheses of this work were: (1) the arthropod assemblages are negatively affected by grazing, with lower abundance and biodiversity in more disturbed sites, (2) the shrub species host particular assemblages of insects and arachnids, and (3) the arthropod assemblages are positively affected by heterogeneity, showing higher abundance and diversity in shrubs with more complex canopies. The shrubs Chuquiraga avellanedae, Schinus johnstonii and Larrea divaricata were selected because their are representative of the southern Monte and differ in the canopy architecture. A preliminary study was carried out to estimate the appropriate sampling size, determining that five shrub specimens are sufficient to obtain a representative sample of the shrub-dwelling arthropod assemblages. The study was performed in ranches located 40 km north of Puerto Madryn (Chubut province). Nine sites were selected, three near to the watering points (“grazing sites”), three at 1500 m from this points (“intermediate sites”) and three sites were located in a paddock without cattle for 7 years ("exclosure"). Samplings were made in spring and summer of two successive years (five shrubs specimens x three shrub species x nine sites x two seasons x two years = 540 shrubs sampled). In addition, three architectural variables were measured in each shrub: height, canopy area and a complexity index (IDC) defined as the distance in meters necessary for three interceptions along a pin. Analyzes, considering the joint data of the five shrubs per site, were performed from a taxonomic perspective (family level) and functional (trophic guilds). Arthropod assemblages and their relationship with the different factors (grazing disturbance or shrub species) were analyzed by non-metric multidimensional scaling (NMDS) and permutational multivariate analysis of variance (PERMANOVA). In addition, Indicator Taxa index (IndVal) was applied to find those arthropods characteristic of each treatment. The abundances of the most representative taxa and trophic guilds were analyzed using Generalized Linear Models (GLM). Taxonomic richness and diversity were estimated from Hill's numbers and, the comparison among these estimates (for levels of grazing disturbance or shrub species) was made using rarefaction-extrapolation curves. A distance-based redundancy analysis (dbRDA) was employed to detect relationships among canopy architecture and arthropod assemblages. Associated with the sampling design, there are four important sources of variation, two temporal (years and climatic season) and two spatial (disturbance and shrub species). To consider these factors in the results and conclusions of the thesis, preliminary analysis of the complete community matrix (using PERMANOVA) and the architectural variables (using GLMs models) as a function of the factors above mentioned. A total of 8,596 individuals were collected. The more abundant taxa were Psocidae, Anyphaenidae, Psyllidae, Miridae and Chrysomelidae. Temporal variables and shrub species affected the general arthropod community structure. Thus, to study the main factors of interest (grazing disturbance and host shrubs), it was decided to perform the subsequent analyzes both from a general perspective and considering the possible influence of others sources of variation (shrubs-seasons separately and year as random effect). Arthropod community composition varied among seasons, which was reflected in parameters such as the trophic structure (mainly due to changes in the proportions of detritivores and predators) and taxonomic diversity (highest in summer). On the other hand, the architectural variables only varied significantly among shrub species. Sheep grazing did not significantly affect the general structure of shrub-dwelling arthropod assemblages. This result could be related to that the canopy architecture did not change whit the grazing disturb, probably as consequence of to the low palatability of the vegetal species studied. The spatial organization of the shrubs in patches could facilitate the colonization by arthropods from undisturbed patches to more affected areas, increasing the ecological resilience to the grazing disturbance. However, certain parameters ( e.g. diversity and trophic structure) showed significant responses to the grazing depending on both shrub species and seasons. The lowest diversity in the most disturbed sites was only evident in spring and for the assemblages associated to S. johnstonii and L. divaricata. This is probably related to variation in the abundance of spring representative taxa that showed a positive (e.g. Miridae) or negative (e.g. Curculionidae) response to the disturbance. The herbivores showed the most evident response to the grazing, highlighting the value of this arthropods as indicators of the disturbance. Sap-sucking insects (mainly Hemiptera) were more abundant on grazed sites, while the folivorous showed a opposite pattern. Given that the canopy architecture did not change with grazing, probably the disturb affect the arthropods above mentioned via other variables not analyzed (e.g changes in the shrub chemical composition). Shrub species were associated with a particular and exclusive arthropod assemblage with several characteristic taxa. Moreover, an important proportion of the differentiation among the three assemblages was attributed to the variation in the canopy complexity. The insects and arachnids that live on S. johnstonii (shrub of intermediate complexity) showed the highest taxonomic diversity. This is probably related to the particular architecture of S. johnstonii that determines in part a more beneficial microhabitats for arthropods. In addition, the more heterogeneous spatial distribution of S. johnstonii could increase colonization by arthropods from the surrounding vegetation patches. On the other hand, the assemblage associated to C. avellanedae, despite of its lower diversity, was the most particular among the three shrub species. The predators showed a more marked pattern, decreasing their abundance when the shrubs canopy became more complex. This was mainly related to changes in the abundance of Anyphaenidae, a dominant predator in the arthropod assemblages. A similar pattern was evidenced by the detritivores (mainly Psocidae), whereas the positive relation among the main families of Hemiptera and the variables associated with higher canopy complexity, would explain the increase in the abundance of sap-sucking insects on the shrub L. divaricata. In conclusion, this thesis showed that environmental heterogeneity is one of the most important factors for the shrub-dwelling arthropod assemblages in the southern Monte. On the other hand, grazing disturbance has not a significant impact on these communities. This work highlights the relevance of shrub-arthropod interaction as a important component of the regional biodiversity. Considering the key roles of insects and arachnids in arid ecosystems, the information provided by this thesis constitutes a valuable tool for the development of conservation and management plans for the southern Monte.