Revisión sistemática de las ratas nutrias del género holochilus Brandt, 1835 (cricetidae, sigmodontinae): taxonomía, biogeografía y adaptación al medio acuático

Abstract

Las ratas coloradas o ratas nutria del género Holochilus son un grupo de roedores sigmodontinos ampliamente distribuidos en las tierras bajas, tropicales a subtropicales, de América del Sur. En el esquema taxonómico actual se reconocen 6 especies para estegénero; sin embargo, bajo la hipótesis de que este arreglo no refleja la diversidad real,realizamos una revisión taxonómica del mismo. Se emplearon técnicas de morfometría geométrica para el cráneo en tres vistas y mandíbula en vista labial y esa información se contrastó con otras evidencias disponibles (i.e. cariotípicas, moleculares y morfología cualitativa). Seguidamente, los resultados obtenidos se interpretaron en un contexto evolutivo y biogeográfico. Finalmente, se evaluaron las adaptaciones al sustrato semiacuático, utilizando a H. vulpinus como modelo de estudio para explorar el comportamiento y los rasgos anatómicos relacionados con la capacidad de nadar. Para lograr los objetivos propuestos, se analizaron ejemplares de Holochilus (cráneos,mandíbulas y pieles) depositados en las principales colecciones mastozoológicas de América de Sur (Argentina, Brasil, Paraguay y Uruguay) y América del Norte (EstadosUnidos), cubriendo casi completamente la distribución del género e incluyendo holotipos y/o topotipos de todas las formas nominales. Las adaptaciones a la preferencia de sustrato semiacuático se estudiaron a partir del comportamiento locomotor durante la natación, los rasgos anatómicos y análisis biomecánicos, relacionados con la natación(e.g., esqueleto, musculatura, índices biomecánicos). Como resultado de la revisión taxonómica, las evidencias morfogeométricas apoyan la existencia de dos grandes grupos morfológicos: el grupo brasiliensis y el grupo sciureus. A su vez, los análisis estadísticos multivariados apoyaron la validez de H. brasiliensis, H. chacarius, H.lagigliai, H. venezuelae y H. vulpinus. En el caso de H. sciureus, nuestros resultados sugieren que este taxón es al menos un complejo de dos especies, coincidiendo con evidencias moleculares previas. De este modo, el nombre sciureus fue restringido a las poblaciones del centro y nordeste de Brasil y se resucitó el epíteto nanus para las poblaciones de la cuenca del Amazonas. La estimación de los tiempos de divergenciasituó el origen del género y la cladogénesis de los grupos internos hacia el límite Plio-Peistoceno, un período caracterizado por varios eventos geológicos y climáticos en América del Sur. En cuanto a las adaptaciones al sustrato semiacuático, H. vulpinus exhibió un comportamiento locomotor y variables de desempeño (velocidad, tamaño y5frecuencia de zancada) acordes con la habilidad de nadar eficientemente. A su vez,aunque sin ser muy conspicuos, se encontraron ciertos rasgos en la osteología y miología probablemente relacionados con la capacidad de nadar. Tanto en el comportamiento, así como el desempeño locomotor, algunos rasgos morfológicos e índices biomecánicos de los miembros posteriores de Holochilus estuvieron más próximos a especies de mamíferos filogenéticamente alejadas pero con con adaptaciones al sustrato semiacuático, sugiriendo convergencias anatómicas ycomportamentales vinculadas a la locomoción acuática. En suma, la presente tesis representa un aporte en dos aspectos principales: por un lado, el esclarecimiento de la taxonomía alfa de Holochilus (en un contexto integrativo), y por otro, la confirmación de que Holochilus es un nadador eficiente respecto a otros roedores de locomoción cursorial, tanto a nivel comportamental como morfológico.

Marsh rats of the genus Holochilus are large sigmodontine rodents, widely distributed throughout tropical and subtropical lowlands of South America. To date, this genus is composed by six species. However, morphological and molecular evidences suggest that the current taxonomic arrangement does not reflect the real diversity of this genus.Therefore, we performed a taxonomic review. The approach was based mainly on geometric morphometric analysis of three views of the skull and the lateral view of mandible. This information was contrasted with other evidences from the literature (i.e. karyotypical, molecular), and the results were interpreted in a evolutionary and biogeographic context. Finally, we evaluated the adaptation to the semiaquatic substrate preference, using H. vulpinus as a model to study the behavior and anatomical traits related to swimming capacity. To achieve these, we have analyzed several specimens of the genus Holochilus (skulls, mandibles and skins) housed in the most important mammals collections of South (Argentina, Brazil, Paraguay and Uruguay) and North America (United States), covering most of the distributional range of the genus, and including holotypes and topotypes of all nominal forms. Geometric morphometric results support two main morphological groups (brasiliensis group and sciureus group).Multivariate statistical analyses support the validity at the species level of H. brasiliensis, H. chacarius, H. lagigliai, H. venezuelae and H. vulpinus. Regarding H. sciureus, our results suggest this taxon might be divided in at least two species, as suggested by previous molecular evidences. The name sciureus was restricted to the population of central and northeastern Brazil, while the name nanus applies to the populations of the Amazonas basin. The divergence-time estimation revealed the origin of the genus and cladogenesis of internal groups were at the Plio-Pleistocene limit, a period characterized by several geological and climatic events in South America.Adaptations to semiaquatic substrate preference was confirmed by locomotor behavior during swimming, as well as anatomical and biomechanical features related to swimming (i.e., skeleton, musculature, biomechanical indices). H. vulpinus showed an efficient locomotor behavior and performance variables (swimming speed, stride length and stride frequency). Additionally, without being conspicuous, this species also exhibits several miological and osteological traits probably related to the swimming ability. In summary, this thesis presents two main contributions: (i) clarification of the alpha taxonomy of genus Holochilus through an integrative approach, and (ii) the confirmation of Holochilus is an efficient swimmer, at a morphological and behaviorallevel.