El esqueleto poscraneano de los Procyonidae (Mammalia, Carnivora) vivientes y extintos de América del Sur: análisis morfo-funcional y ecomorfológico

Abstract

La Familia Procyonidae (Mammalia; Carnivora) comprende 14 especies vivientes, distribuida en seis géneros, cinco de los cuales (Nasua, Nasuella, Procyon, Potos y Bassaricyon) habitan América del Sur. Son formas de pequeño a mediano tamaño (1 – 8,5 kg), que ocupan ambientes variados generalmente con algún grado de cobertura arbórea, y son hábiles trepadores; dentro de esta diversidad, Nasua, Nasuella y especialmente Procyon desarrollan sus actividades fundamentalmente en el suelo (e.g., búsqueda del alimento, apareamiento), mientras que Potos y Bassaricyon son exclusivamente arborícolas. La mayoría son nocturnos, excepto Nasua que es diurno, y con dieta omnívora variada, siendo algunos más carnívoros o frugívoros. Durante el pasado la familia tuvo una distribución más amplia, con primeros registros en la fase temprana del Oligoceno tardío de Francia, y posteriormente alcanzaron cierta diversidad en Europa. En América se conocen registros a partir del Mioceno temprano (América del Norte) y Mioceno tardío (América del Sur). El registro fósil indica que los Procyonidae habrían ingresado a América del Sur, provenientes de América del Norte, en al menos dos eventos separados. El primer acontecimiento migratorio ocurrió durante el Mioceno tardío (~7 Ma.), antes de que el istmo de Panamá emergiera completamente, en el marco del denominado proto-GABI (Gran Intercambio Biótico Americano). Este evento incluye géneros extintos y endémicos de América del Sur: †Cyonasua, †Chapalmalania y dos afines al primero, †Parahyaenodon y †Tetraprothomo; con últimos registros en el Pleistoceno temprano (†Cyonasua meranii). El segundo evento de inmigración habría ocurrido probablemente durante el Pleistoceno tardío-Holoceno, y está representado por los taxones sudamericanos actuales. El estudio de los prociónidos extintos y actuales de América del Sur resulta interesante desde diversas perspectivas: su morfología muy variada, diferentes modos de vida y ocupación de muy diversos ambientes, desde el nivel del mar hasta más de 2.000 m.s.n.m. Desde una perspectiva evolutiva y biogeográfica, fueron los primeros carnívoros euterios en ingresar a América del Sur desde América del Norte, antes del GABI. El objetivo general de este trabajo de Tesis Doctoral es estudiar la morfología del esqueleto poscraneano de los Procyonidae extintos y vivientes de América del Sur, para identificar caracteres morfológicos correlacionados con hábitos de especies actuales y que permitan inferir aquellos de los taxones extintos. Los objetivos específicos planteados son: 1) analizar de manera cuali- y cuantitativa el esqueleto de cinturas y miembros pares de Procyonidae extintos de América del Sur y compararlo con representantes vivientes de la familia y otros taxones del orden Carnivora; 2) inferir hábitos locomotores y preferencias de sustrato de Procyonidae extintos, en particular del género †Cyonasua; 3) estimar la masa corporal de Procyonidae extintos de América del Sur a partir de medidas lineales del esqueleto apendicular; y, 4) analizar implicancias paleoautoecológicas y paleoambientales de los hábitos locomotores, preferencias de sustrato y masa corporal inferidos. Los análisis cualitativos incluyeron descripciones detalladas de la morfología de las cinturas y miembros pares de 20 ejemplares de prociónidos extintos de los géneros †Cyonasua y los afines †Parahyaenodon y †Tetraprothomo, en un marco comparativo que incluyó los prociónidos actuales de América del Sur y Central. Además, se realizaron reconstrucciones musculares de estos ejemplares fósiles sobre la base de disecciones y descripciones de musculatura asociada a las cinturas y miembros de taxones actuales de Procyonidae y otros carnívoros vivientes. Los estudios cuantitativos se abordaron mediante morfometría tradicional (MT, medidas lineales) y geométrica (MG, imágenes 2D de elementos óseos de cinturas y miembros). La muestra total incluyó 20 ejemplares de prociónidos fósiles, más 173 individuos pertenecientes a nueve familias de Carnivora vivientes. Se establecieron categorías a priori para Preferencia de Sustrato (PS), Modo Locomotor (ML), Habilidad de Agarre (HA) y Habilidad de Excavar (HE) para taxones vivientes. Las bases de datos obtenidas fueron analizadas mediante estadística univariada (estadística descriptiva de índices de valor funcional) y multivariada: Análisis de Componentes Principales (ACP), Análisis Multivariante de la Varianza (MANOVA, Multivariate Analysis of Variance) y Análisis Discriminante o Canónico (AD). Además, para obtener inferencias confiables para el tamaño corporal de los prociónidos extintos de América del Sur, se diseñaron numerosas ecuaciones alométricas a partir de regresiones lineales simples o múltiples. En particular, el abordaje mediante MG se enfocó en rasgos óseos complejos para los cuales el análisis mediante MT no resulta adecuado (e.g., regiones articulares, contornos). Por último, se construyó un árbol filogenético compuesto, según hipótesis filogenéticas propuestas por diferentes autores e incluyendo a todos los taxones de la muestra, que se utilizó para evaluar la posible influencia de la filogenia sobre la variación morfológica (cuantificada en términos morfométricos) y tamaño corporal. De acuerdo a los resultados obtenidos, se puede concluir que: - †Cyonasua y los taxones afines presentan un patrón morfológico único entre los Procyonidae de América del Sur. - En términos generales esta morfología se corresponde con un hábito terrestre-generalizado, con pobre habilidad de agarre, pero con capacidades para trepar, y posiblemente para cavar, sin llegar a ser una forma especializada. La postura de sus miembros habría sido de tipo plantígrada a semi-plantígrada. - Los requerimientos ecológicos se asemejarían más a los de Procyon que a los de otros prociónidos actuales. - La masa corporal de estos taxones fósiles supera ampliamente a la de prociónidos vivientes. Los valores de masa obtenidos para †Cyonasua comprenden el rango de 12,6 – 28,4 kg., con una media de 19,79 kg; mientras que para †Parahyaenodon se obtuvo una masa de 14,4 kg y para †Tetraprothomo 25,3 kg. - La estabilidad de las articulaciones y robustez de los elementos óseos, sugiere exposición a estrés mecánico, posiblemente relacionado no sólo a un tamaño corporal relativamente grande, sino también a otros factores, e.g., manipulación del alimento o trepado. - Tanto el miembro anterior como el posterior de †Cyonasua presentaba buen desarrollo muscular, que le habría permitido generar fuerzas considerables. El miembro anterior habría sido capaz de realizar movimientos de supinación moderados, al menos en un grado intermedio (semi-supinación); mientras que el miembro posterior habría presentado habilidades locomotoras relacionadas a la fuerza más que a la velocidad. - El tamaño corporal relativamente grande les habría conferido protección ante depredadores. Por otro lado, habrían sido capaces de manipular presas enérgicas de pequeño a mediano tamaño. - †Cyonasua habría tenido una tasa metabólica basal más alta y un home range posiblemente dos veces mayor que el de los Procyonidae actuales. En términos metodológicos, cabe resaltar que: - De acuerdo con los resultados de los análisis multivariados, la mayoría de las categorías seleccionadas a priori (PS y ML, HA, AE) mostraron diferencias significativas entre ellas. - El grado de influencia de la filogenia sobre las variaciones de forma analizadas resultó ser muy débil, y por ende la estructura filogenética no sería un factor significativo en la distribución de taxones en el morfoespacio. - Se observó asociación entre hábitos locomotores y rasgos morfológicos tanto en el miembro anterior como en el posterior. - Se obtuvieron las primeras estimaciones de masa corporal para los Procyonidae fósiles de América del Sur sobre la base de elementos del esqueleto poscraneano. - Las ecuaciones alométricas obtenidas para inferir la masa corporal presentan buen ajuste, en especial las realizadas sobre el fémur y la tibia, y permitirán ser aplicadas sobre nuevos materiales, con alto grado de confiabilidad. - Se desaconseja la utilización de ecuaciones derivadas de medidas relevadas sobre molares, al menos en los Carnivora, debido a que arrojan un alto porcentaje de error. Por último, resulta interesante señalar que las capacidades locomotoras inferidas para †Cyonasua y taxones afines, están en correspondencia con los resultados de estudios paleoambientales realizados sobre yacimientos correspondientes al lapso Mioceno Tardío - Pleistoceno temprano en América del Sur, y en especial de las formaciones en donde se registran estos taxones fósiles. Estos ambientes eran principalmente abiertos, y con presencia de bosques en galería cercanos a cuerpos de agua. En suma, el tamaño corporal relativamente grande de †Cyonasua probablemente le habría otorgado cierta protección ante posibles depredadores, tales como los fororracos y algunos grandes Sparassodonta, los cuales cumplían el rol de depredadores tope. Finalmente, los resultados y conclusiones obtenidas en este trabajo de Tesis Doctoral resultan interesantes desde el punto de vista paleosinecológico y aporta información significativa a la discusión que se desarrolla desde hace más de medio siglo sobre la posible competencia entre estos Procyonidae extintos y los Sparassodonta en América del Sur durante el Mioceno Tardío.

The Family Procyonidae (Mammalia; Carnivora) includes 13 living species in six genera, five of which (Nasua, Nasuella, Procyon, Potos and Bassaricyon) are present in South America. They are small to middle-sized (1 – 8.5 kg), that inhabit a variety of habitats, primarily with some degree of arboreal cover, and all are able climbers. Within this diversity, Nasua, Nasuella and especially Procyon spend most of the day on the ground (where they browse for food, mate, etc.) while Potos and Bassaricyon are exclusively arboreal. Most are nocturnal, except for the diurnal Nasua, and omnivorous, spanning a wide dietary range that includes preferentially carnivorous or frugivorous species. The family had a wider geographical distribution in the past, with its first records in the early late Oligocene of France, and subsequently reached some diversity in Europe. The first records for America correspond to the early Miocene (North America) and late Miocene (South America). The fossil record indicates that the entrance of procyonids into South America from North America would have included at least two separate events. The first one took place in the late Miocene (~7 Ma.), before full emergence of the Panama Isthmus, as part of the so-called proto-GABI (Great American Biotic Interchange). This first event involves extinct genera endemic to South America: †Cyonasua, †Chapalmalania and two other genera, †Parahyaenodon and †Tetraprothomo, related to the former; they were last recorded in the early Pleistocene (†Cyonasua meranii). The second immigration event would have taken place probably in the late Pleistocene-Holocene, and includes the living South American taxa. The study of extinct and living South American procyonids is of interest from various perspectives: they have widely varied morphologies, different life histories and occupy diverse environments, from sea level to over 2,000 masl. From an evolutionary and biogeographical viewpoint, they were the first placental carnivores to enter South America from North America, before the GABI. The main goal of this Doctoral Thesis is to study the morphology of the postcranial skeleton of fossil and living South American procyonids, in order to identify morphological features correlated with habits in living species, which in turn allow inferring those of extinct taxa. The specific goals are: 1) perform a quali-quantitative analysis of the skeleton of appendicular girdles and limbs of fossil South American procyonids in comparison with living representatives of the family and other Carnivora taxa; 2) infer locomotor habits and substrate preferences for fossil Procyonidae, especially for the genus †Cyonasua; 3) estimate the body mass of fossil South American procyonids from linear measurements taken from the appendicular skeleton; and 4) analyze the paleoautoecological and paleoenvironmental implications of the locomotor habits, substrate preference and body mass inferred for said extinct taxa. The quantitative analyses included detailed descriptions of the morphology of postcranial elements (girdles and limbs) of 20 fossil specimens of the genera †Cyonasua and related †Parahyaenodon and †Tetraprothomo, the comparative sample included all living Central and South American procyonids. In addition, muscular reconstructions were performed for these fossil specimens, on the basis of dissections and descriptions of the muscles associated to the appendicular girdles and limbs of procyonids and other living carnivorans. The quantitative approach used traditional (MT, linear measurements) and geometric (MG, 2D images of bones) morphometrics. The total sample included 20 fossil procyonid specimens plus a comparative sample of 173 specimens belonging to living species of nine Carnivora families. A priori categories were set for Substrate Preference (PS), Locomotor Mode (ML), Grasping Ability (HA) and Digging Ability (HE) for all living taxa. The databases were analyzed using univariate and multivariate statistical methods (descriptive statistics among the former; Principal Component Analysis, Multivariate Analysis of Variance and Discriminant Analysis among the latter). Furthermore, to obtain reliable inferences of body mass values for fossil South American procyonids, several allometric equations were built from bi- o multivariate linear regressions. In particular, the MG approach was used for complex bone morphologies that cannot be adequately captured using MT (e.g. articular regions, outlines). Lastly, a composite phylogeny was built from phylogenetic hypotheses proposed by varios authors, to include all the taxa in the studied sample. This phylogeny was used to assess possible influence of the phylogenetic structure on quantified morphological variation and body size, using diverse analyses.According to the results of this work, the following conclusions are drawn: - The morphological pattern of †Cyonasua and related taxa is unique among South American Procyonidae. - In general, this morphology corresponds to a terrestrial-generalized habit, with por grasping ability but with some ability to climb and possibly to dig, but not specialized for the latter. Limb stance would have been plantigrade or semi-plantigrade. - Their ecological requirements would be more similar to those of Procyon than to those of other living procyonids. - The body mass of these fossil taxa is much higher than that of living procyonids. Body mass values obtained for †Cyonasua are in the range of 12.6 – 28.4 kg., with a mean of 19.79 kg; while the values calculated were 14.4 kg for †Parahyaenodon and 35.3 kg for †Tetraprothomo - The stability of articulations and robusticity of bones suggests exposure of the skeleton to mechanical stresses, possibly related not only to a relatively large body size, but also to other factors, e.g., climbing or handling of food items. - Both the forelimb and hindlimb of †Cyonasua had good muscle development, which would have permitted generation of considerable forces. The forelimb would have been able to achieve some supination, at least semi-supination; the hindlimb would have had locomotor abilities related to strength rather than speed. - Their relatively large body size would have provided protection against some predators. In addition, it would have conferred the ability to handle active small to middlesized prey. - The basal metabolic rate of †Cyonasua would have been higher than that of living Procyonidae, and its home range would possibly be twice as large as that of these living relatives. From a methodological viewpoint, other noteworthy conclusions are: - According to the results of multivariate analyses, most of the categories selected a priori (PS and ML, HA, AE) showed significant differences between them. - The phylogenetic structure had a very weak influence on the shape changes analyzed, and consequently would not be a significant factor for the distribution of taxa in the morphospace. - Association between locomotor habits and morphological traits was observed for both forelimb and the hindlimb elements. - The results of this work include the first estimations of body mass for fossil South American procyonids calculated from postcranial elements. - The allometric equations used to infer body mass showed good fit, especially those built using variables from femur and tibia, and it will be possible to apply them for estimations on new materials with high reliability. - The use of estimator equations derived from molar teeth measurements is discouraged, because of their high relative error. Lastly, another interesting point is the fact that the locomotor abilities inferred for †Cyonasua and related taxa, are in agreement with the results of paleoenvironmental studies made on fossil beds corresponding to the Late Miocene – early Pleistocene of South America, and especially those from formations in which these fossil taxa are recorded. These environments were mainly open, with riverside forests in the vicinity of water bodies. In summary, the relatively large body size of †Cyonasua would probably have granted it some protection against posible predators such as phorusrhacids and large Sparassodonta, which were the top predators in those communities. Lastly, the results and conclusions of this Doctoral Thesis are interesting from a paleosinecological viewpoint and contribute significant data to the ongoing discussion, which has been in existence for over half a century, regarding the posible competition between these extinct Procyonidae and the Sparassodonta in South America during the Late Miocene