Análisis del origen y evolución del vuelo en mamíferos

Abstract

El vuelo propulsado evolucionó en tres linajes de vertebrados: Pterosauria (pterosaurios), Dinosauria (aves), y Synapsida (mamíferos), y dentro de estos últimos, sólo en murciélagos (Chiroptera). Resolver la transición evolutiva hacia el vuelo equivale a entender el origen de Chiroptera. Existen dos hipótesis, origen arborícola (tree-down) y origen cursorial (ground-up). Esta tesis tuvo como objetivo general determinar el grado de apoyo morfológico-funcional de la hipótesis Darwiniana (arborícola) del vuelo en mamíferos, la cual incluye un estadio intermedio planeador. Primero se reconstruyeron las relaciones dentro de Chiroptera, mediante una filogenia comprehensiva de 799 especies actuales de murciélagos y un muestreo depurado de secuencias de nueve genes, obtenida mediante análisis sin restricciones topológicas. La filogenia obtenida fue datada utilizando 44 fósiles como puntos de calibración. En esta filogenia se reconstruyó la evolución del tamaño corporal y de cinco características aerodinámicas básicas, usando datos bibliográficos compilados para 751 y 386 especies respectivamente, y optimizando las variables como caracteres continuos en el programa TNT. Se obtuvo un patrón de disminución del tamaño corporal durante la evolución temprana de Chiroptera, probablemente ligado a refinamientos en el vuelo y al origen de la ecolocación, resultando en el ajuste de las variables aerodinámicas; luego un patrón de stasis en el backbone de Chiroptera actuales, y cambios posteriores de las variables acompañando a la diversificación funcional y taxonómica de las familias actuales de Chiroptera. En estos análisis se incluyeron los datos correspondientes a la reconstrucción aerodinámica básica realizada del fósil basal eocénico Onychonycteris finneyi, con los especímenes completos más antiguos conocidos para el Orden. Además se interpretó su desempeño aerodinámico como un vuelo rápido, poco maniobrable, y energéticamente costoso, de baja eficiencia aerodinámica; y se discutió el aporte de la mano alar en la evolución del vuelo propulsado en el grupo, la cual habría permitido disminuir la carga alar y aumentar la relación de aspecto, produciendo un vuelo más lento, maniobrable y eficiente, en relación a un ancestro planeador. Para avanzar sobre la reconstrucción de los estados de carácter en el ancestro de Chiroptera, se determinaron las sinapomorfías morfológicas en el nodo- 2 -raíz del subárbol Chiroptera de O?Leary et al. (2013), utilizando su matriz morfológica de 4541 caracteres. Se identificaron así 162 sinapomorfías morfológicas para Chiroptera, discutiendo algunas en el contexto de la adquisición del vuelo. Dentro de los caracteres morfológicos considerados para desarrollar filogenias del grupo, los sesamoides fueron usualmente ignorados. Se presentó aquí una revisión sistemática de los sesamoides de Chiroptera, y se infirieron patrones evolutivos de pérdida y adquisición. En relación a los patagios, se propuso una homología alternativa para la sección brevis, y se revisaron aspectos sobre la inervación de los músculos patagiales y el desarrollo que permitieron inferir homologías primarias entre los patagios de murciélagos y los de planeadores, y entre éstos y los mamíferos no voladores. Finalmente, se realizó una revisión del origen del vuelo a la luz de los nuevos conocimientos, aportando un apoyo decisivo a la hipótesis Darwiniana del origen del vuelo en mamíferos.

Powered flight has evolved independently in three lineages: Pterosauria (pterosaurs), Dinosauria (birds) and Synapsida (mammals), and within the latter, only in bats (Chiroptera). Resolving the evolutionary transition to flight means to understand the origin of Chiroptera. Two hypotheses have been proposed, tree-down and ground-up. The main goal of this dissertation was to determine the level of morpho-functional support of the Darwinian (tree-down) hypothesis of mammalian flight, which includes a gliding intermediate stage. First, we reconstructed historical relationships within Chiroptera with a comprehensive, constraint-free phylogeny, which included 799 extant bat species and a depurated dataset of nine markers. This phylogeny was dated using 44 bat fossil calibration points. With this phylogeny, we reconstructed the evolution of body size and five basic aerodynamic variables, compiling data for 751 and 386 terminals, respectively, and mapping them as continuous characters in the TNT program. The resulting pattern was one of an early body size decreasing trend, probably related to flight refinements and the origin of echolocation. Then, we recovered stasis through the backbone of crown Chiroptera, and subsequent changes in variables associated with the functional and taxonomic diversification of extant bat families. We included data from a basic aerodynamic reconstruction of the basal Eocene fossil Onychonycteris finneyi, the earliest bat species known from complete skeletal specimens. We interpreted the flight of this fossil as rapid and expensive, not very maneuverable, with low aerodynamic efficiency. We also discussed the contribution of the handwing to the origin of flapping flight in mammals. The handwing allowed decreasing wing loading and increasing aspect ratio, resulting in a more efficient, slower, and more maneuverable flight as compared with a putative gliding ancestor. We reconstructed character states in the chiropteran ancestor on the basis of the 4541 morphological-characters dataset of O’Leary et al. (2013). We identified as many as 162 morphological synapomorphies for Chiroptera, and discussed some of them in the context of flight origins. Sesamoid characters were largely ignored in most evolutionary studies; we presented a systematic review of chiropteran sesamoids, and inferred evolutionary patterns of losses and gains. Regarding patagia, we proposed an alternative homology for the brevis section, and revised aspects of patagial muscle innervations and development that allowed us to infer primary homologies between the patagial tracts of bats and gliding mammals, and between them and non-flying mammals. Finally, we presented a review of hypotheses on the origin of bat flight in the light of the new results and provided strong support for the Darwinian hypothesis.