Diversidad Morfológica, Filogenia y Evolución de los Órganos de Reserva Lipídica en Lagartos de la Familia Liolaemidae (Reptilia: Squamata)

Abstract

Los lípidos desempeñan numerosas funciones biológicas, entre las que se destaca el almacenamiento y provisión de energía. Los lagartos cuentan con diferentes estructuras destinadas al almacenamiento de estas sustancias, entre la cuales, los cuerpos grasos abdominales han sido los más estudiados por considerarse de mayor importancia en numerosas especies. También se han analizado el hígado, las vísceras, la cola, y diferentes sectores subcutáneos del cuerpo, y se ha demostrado que estas estructuras pueden sufrir cambios temporales cíclicos en su contenido lipídico. A nivel general, estos ciclos lipídicos en las lagartijas se ajustan a cuatro patrones de almacenamiento y utilización de lípidos principales: Tipo I: Presente en especies que no acumulan grasas y no desarrollan ciclos lipídicos. Tipo II: Especies con ciclos lipídicos asociados principalmente a la brumación. Tipo III: Especies con ciclos lipídicos asociados principalmente a la reproducción. Tipo IV: Especies con ciclos lipídicos asociados a la brumación y reproducción en proporciones similares. La Familia Liolaemidae constituye un diverso grupo de lagartos que ha colonizado un enorme rango geográfico de Sudamérica, habitando una gran variedad de ecosistemas. Las estructuras de reserva lipídica de estos reptiles fueron pobremente estudiadas, no obstante, se especula que habrían sido trascendentales en su evolución. Por este motivo, el objetivo principal de esta tesis fue estudiar la diversidad morfo fisiológica, filogenética y evolutiva de las estructuras de reserva lipídica, en representantes de los principales clados de Liolaemidae. Con este fin, se describen sus características morfológicas y disposición en el cuerpo, sus variaciones sexuales y patrones estacionales. Por otra parte, se describen los ciclos sexuales de las especies, y se analiza su relación con las reservas lipídicas. Finalmente, se analizan los patrones evolutivos de estas estructuras para determinar su relación con la filogenia y los procesos adaptativos. Se estudiaron 11 especies de la familia Liolaemidae de los géneros Liolaemus y Phymaturus. Los muestreos se realizaron en diferentes momentos del ciclo activo de estas especies: Períodos post invernales: a finales de los meses fríos cuando se inicia la actividad biológica. Períodos de verano: en los meses cálidos de máxima actividad biológica. Períodos pre invernales: cuando disminuye la actividad biológica, antes del inicio de los meses fríos. Las estructuras de reserva estudiadas fueron los cuerpos grasos abdominales, la cola, el hígado y las grasas depositadas en los pliegues laterales del cuello y las fosas axilares. Para describir los ciclos sexuales se estudiaron diferentes estructuras de los tractos reproductivos de ambos sexos (testículos, epidídimos, ovarios, folículos ováricos y ovocitos del oviducto). Las descripciones de los patrones estacionales de las reservas y los ciclos sexuales se realizaron con las pruebas ANOVA, ANCOVA y Kruskal Wallis. La comparación entre pares de muestras con la Prueba T de Student y Wilcoxon, y la relación entre variables con modelos de regresión lineal y análisis de correlación. Las estructuras de reserva más importantes resultaron la cola y los cuerpos grasos abdominales. El hígado presentó poca relevancia como estructura de reserva, pero fue importante en el metabolismo de lípidos durante la vitelogénesis. Se observaron variaciones estacionales en el contenido lipídico de los pliegues del cuello y la fosa axilar, y se sugiere su participación como reservas auxiliares en la provisión y el almacenamiento energético. En el estudio evolutivo, el método comparativo indicó la presencia de más de un patrón de evolución para las estructuras de reserva lipídica, ponderando en mayor medida la inercia filogenética. Por su parte, el mapeo filogenético de los patrones estacionales de las reservas, mostró poca consistencia con las relaciones de parentesco de las especies. A pesar que Liolamidae es un grupo diverso, numerosos aspectos de su morfología resultan conservados. En este contexto, las diferentes características observadas en el almacenamiento y utilización de lípidos, y la capacidad de las especies de modificar estas características en respuesta a variaciones ambientales, posicionan a las estructuras de reserva lipídica como elementos claves para interpretar la compleja evolución, y el gran éxito adaptativo de este grupo de reptiles.

Lipids perform multiple biological functions, among which energy storageand provision are noted. Lizards count with different structures for thestorage of lipids, of which abdominal fat bodies have been the most studied,due to be considered as the most important in many species. The liver, viscera,tail and several subcutaneous sectors of the body have also been analyzed, andit has been shown that these structures can suffer temporal cyclic changes intheir lipid content. Overall, these lipid cycles in lizards adjust to fourpatterns of storage and usage of the main lipids: Type I: present in speciesthat do not store fat nor develop lipid cycles. Type II: species with lipidcycles mainly associated to brumation. Type III: species with lipid cyclesmainly associated to reproduction. Type IV: species with lipid cyclesassociated to brumation and reproduction in equal proportion. The familyLiolaemidae constitutes a diverse group of lizards that has colonized a widegeographic range of South-America, inhabiting a wide variety of ecosystems. Thelipid storage structures of these reptiles have been poorly studied. However,they are thought to have been crucial in their evolution. Thus, the aim of thisthesis is to study the morphological/physiological, phylogenetic andevolutionary diversity of lipid storage structures in members of the mainclades of Liolaemidae. To this end, their morphological characteristics,arrangement in the body, sexual variation and seasonal patterns are described.Also, species sexual cycles and their association with lipid stocks areanalyzed. Finally, the evolutive patterns of these structures are analyzed inorder to determine their relation with phylogeny and adaptative processes. 11species of the Liolaemidae family belonging to the genera Liolaemus and Phymaturus werestudied. Sampling took place at different times of the active cycle of thesespecies: post-winter periods: at the end of the cold months, when biologicalactivity begins. Summer periods: during the warm months, of maximum biologicalactivity. Pre-winter periods: when biological activity decreases, before thebeginning of the coldest months. The storage structures studied were abdominalfat bodies, tail, liver and the fats stored at the lateral folds of the neckand the axillar pits. To describe sexual cycles, different structures of thereproductive tracts of both sexes (testicles, epididymides, ovaries, ovarianfollicles and oviduct oocytes) were studied. The descriptions of the seasonalstorage patterns and the sexual cycles were performed with ANOVA, ANCOVA andKruskal Wallis tests. The comparison among pair of samples was performed withStudent T test and Wilcoxon test; and the relationship among variables wasanalyzed with lineal regression models and correlation analyses. The mostimportant storage structures were the tail and the abdominal fat bodies. Livershowed little relevance as a storage structure, but was important in lipidmetabolism during vitellogenesis. Seasonal variations of the lipid content ofthe neck and axillar pit folds were observed, and their participation asauxiliary stores in energetic provision and storage. In the evolutive study,the comparative method indicated the presence of more than one pattern ofevolution in lipid storage structures, with phylogenetic inertia as the most weighted.Also, the phylogenetic mapping of seasonal patterns of storage showed littleconsistency with family relationships of the species. Although Liolaemus is a diverse group, severalaspects of its morphology are conserved. In this context, the differentcharacteristics of lipid storage and usage observed in this study, and thecapacity of species to modify them as a response to environmental variations positionthese structures as key elements to interpret the complex evolution and wideadaptative success of this group of reptiles.