Biodiversidad de Cicadellini en las regiones norte y centro de la Argentina (Hemiptera: Cicadellidae)

Abstract

El orden Hemiptera reúne más de 90000 especies de insectos hemimetábolos agrupadas en base a su distintivo aparato bucal de tipo sucto-picador. Actualmente incluye dos subórdenes de los cuales los Auchenorrhyncha se destacan por su capacidad de transmitir diversos fitopatógenos a plantas de importancia comercial. La familia Cicadellidae, la más numerosa, incluye actualmente 22 subfamilias entre las cuales se destaca por su alta diversidad, principalmente en el neotrópico, y su importancia fitosanitaria la subfamilia Cicadellinae; tradicionalmente dividida en dos tribus, Cicadellini y Proconiini, incluye más de 2400 especies distribuídas en todas las regiones zoogeográficas. La tribu Cicadellini, es cuatro veces más diversa (1886 especies en 266 géneros) y de mayor complejidad sistemática que los proconinos debido a que exhibe menor variación morfológica entre sus miembros. Por esto, la genitalia de los machos no siempre es suficiente para definir y relacionar géneros, por lo cual los caracteres de las hembras empezaron a ser considerados; sin embargo, la diversidad morfológica de la genitalia femenina es aún poco conocida ya que su estudio detallado es relativamente reciente. En Ámerica, los Cicadellinae son los vectores más importantes de la bacteria Xylella fastidiosa (Xf) a cítricos y plantas de café. En cultivos citrícolas, esta bacteria causa la enfermedad llamada Clorosis Variegada de los Cítricos (CVC), que afecta a todas las variedades comerciales de naranja dulce y otras especies cítricas. En Argentina, las principales áreas citrícolas productoras se desarrollan en el noreste, severamente afectada por la CVC y el noroeste, en donde representa una amenaza potencial. Para avanzar en el conocimiento de estrategias que permitan abordar de manera eficiente esta enfermedad es necesario conocer diversos aspectos de los insectos potencialmente vectores en cada región. En la Argentina, la información disponible sobre esta subfamilia, y en particular de la tribu Cicadellini, es realmente escasa y proviene principalmente de estudios faunísticos en cultivos de importancia comercial. Por lo antes expuesto, se propuso estudiar desde el punto de vista taxonómico los géneros de la tribu Cicadellini presentes en agroecosistemas frutícolas, particularmente citrícolas, de la Argentina, y de cada género, estudiar todas las especies presentes en el país; elaborar un registro de las especies presentes en las áreas estudiadas incluyendo datos morfológicos, de distribución y biológicos, plantas hospedadoras, enemigos naturales e importancia fitosanitaria, y describir los caracteres de la genitalia de la hembra útiles en la identificación de las especies de esta tribu. Respecto a los estudios bioecológicos, se propuso estudiar la composición y fluctuación estacional de los Cicadellinae presentes en agroecosistemas citrícolas en distintas áreas del norte y centro del país, describir los estados de desarrollo de las especies predominantes y registrar la presencia de sus enemigos naturales potenciales controladores biológicos. Este trabajo de tesis constituye un gran aporte en el conocimiento de la tribu Cicadellini en la Argentina. Se estudiaron ejemplares tipo y de colección general depositados en las colecciones nacionales más importantes (MLP, IFML, MACN) y en colecciones del exterior (USNM, UK); también se estudió material procedente de diversas localidades de nuestro país recolectados en ecosistemas naturales y agroecosistemas citrícolas durante los años 2013 y 2016. Como resultado del estudio taxonómico se amplió el conocimiento acerca de la diversidad específica de los Cicadellini en los agroecosistemas citrícolas del noreste y noroeste de la Argentina. Se estudiaron 37 especies de cicadelinos distribuídos en 18 géneros, de las cuales 23 especies se encontraron asociadas a agroecosistemas citrícolas. Se cita por primera vez para la fauna argentina un género y dos especies de Cicadellini, una de las cuales es vector confirmado de la bacteria X. fastidiosa en Brasil. Se confeccionó una clave para la identificación de los 18 géneros de cicadelinos. Para cada género se aportó la sinonimia, una diagnosis y para aquellos con más de una especie registrada en la Argentina se confeccionó una clave para la identificación de las mismas. Para cada una de las especies estudiadas, se proporcionó la sinonimia correspondiente y una diagnosis, se aportaron observaciones taxonómicas y se reunió toda la información conocida acerca de la distribución geográfica, plantas hospedadoras, biología, enemigos naturales e importancia fitosanitaria. Se actualizó la distribución geográfica de todas las especies estudiadas, ampliándose el registro de distribución de 30 de ellas; se registraron 12 nuevas asociaciones con plantas hospederas y nuevos registros de enemigos naturales para dos especies. Por primera vez se describieron e ilustraron en detalle los caracteres de la genitalia de la hembra de 28 especies de Cicadellini. Como resultados de los muestreos en agroecosistemas citrícolas: 1) en el NEA (EEA INTA Bella Vista, Corrientes), se identificaron un total de 50 especies de auquenorrincos pertenecientes mayormente a la familia Cicadellidae (33), distribuídas en ocho subfamilias y a Membracidae, con 12 especies reunidas en tres subfamilias. De las 50 especies identificadas, se mencionan una especie nueva del género Webaskola (Iassinae), se cita por primera vez para la Argentina al vector de Xf Plesiommata corniculata; 12 nuevas citas para la provincia de Corrientes, siete especies y cinco géneros; y 15 nuevas asociaciones con agroecosistemas citrícolas. Particularmente de la subfamilia Cicadellinae se recolectaron un total de 5245 especímenes. La tribu Cicadellini presentó el mayor número de especies (12 especies) tanto en los cítricos (9) como en la vegetación espontánea (10). En los muestreos realizados con trampas adhesivas amarillas, dos especies de Cicadellinae fueron predominantes: Dilobopterus costalimai y Molomea lineiceps, mientras que en la vegetación circundante a los cítricos, predominó sólo la especie Hortensia similis. Se estudió mediante un ANOVA sí el riego en los cítricos afectaba la abundancia de las especies predominantes resultando sólo la abundancia de la especie Dilobopterus costalimai significativamente afectada. Se registra por primera vez a las especies P. corniculata y Acrogonia virescens en agroecosistemas citrícolas del NEA, lo que eleva a 10 el número de especies vectoras de Xf asociadas a este agroecosistema en la Argentina. Se estudió la fluctuación estacional de las especies predominantes sobre los cítricos, D. costalimai y M. lineiceps, y se registraron los momentos del año con máxima densidad. Por primera vez, se describió e ilustró mediante fotografías, el quinto estadio larval de las especies H. similis, Sonesimia grossa y Tapajosa rubromarginata. Se confeccionó una clave para la identificación del estadio larval V de cinco especies de cicadelinos presentes en agroecosistemas citrícolas. Los enemigos naturales registrados en el área estudiada fueron: nematodes de la familia Mermithidae, tres especies de parasitoides oófagos: Comosmocomoidea annulicornis, C. metanotalis (nueva asociación) (Hymenoptera: Mymaridae) y Burksiella sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (nueva asociación) y estrepsípteros de la familia Halictophagidae. 2) En el NOA (Lules, Tucumán y Yatasto, Salta), se recolectaron un total de 733 ejemplares de Cicadellinae. Se registraron 16 especies y dos aún no identificadas de los géneros Borogonalia y Oragua. La tribu Cicadellini fue la mejor representada con 12 especies. Se menciona un nuevo género para la Argentina (Borogonalia), y de las especies identificadas, ocho nuevas citas para la provincia de Salta y seis para Tucumán; y cinco nuevas asociaciones con agroecosistemas citrícolas. En los agroecosistemas estudiados, las especies más abundantes recolectadas sobre los cítricos fueron Macugonalia cavifrons y Scopogonalia subolivacea y en la vegetación circundante al cultivo, H. similis fue la especie más abundante en Tucumán; en el agroecosistema salteño los individuos se distribuyeron de manera equitativa. Se registraron tres especies vectoras de Xf: Bucephalogonia xanthophis, D. costalimai y Oncometopia facialis, y seis de las especies confirmadas como portadoras de la bacteria en Misiones y/o Entre Ríos: B. xanthophis, H. similis, Macugonalia leucomelas, Plesiommata mollicella, M. lineiceps y T. rubromarginata. Se confeccionó una clave taxonómica para la identificación de las especies de Cicadellinae presentes en agroecosistemas citrícolas de la Argentina. Los resultados obtenidos en esta tesis junto con los datos registrados previamente para las provincias de Misiones y Entre Ríos permitieron establecer la situación actual de los cicadelinos en las principales áreas citrícolas productoras de la región Litoral y del NOA.

The Order Hemiptera includes more than 90000 species of hemimetabolous insects grouped based on its unique piercing sucking mouthparts. Actually, it comprised two suborders of which Auchenorrhyncha is recognized by its capacity to transmit diverse phytopathogens to important crops. The family Cicadellidae, the most numerous, includes 22 subfamilies among which stands out the Cicadellinae by its high diversity and phytosanitary importance; traditionally divided in two tribes, Cicadellini and Proconiini, includes more than 2400 species distributed in all zoogeographical regions. The tribe Cicadellini, is four times more numerous (1886 species in 266 genera) and of greater taxonomic complexity than proconines owing to it exhibits less morphological variation among its members. For this reason, the male genitalia is not always enough to define and relate genera, so the characters of the females began to be considered; however, the morphological diversity of the female genitalia is still poorly known since its detailed study is relatively recent. In America, Cicadellinae includes the most important vectors of the xylem bacteria Xylella fastidiosa (Xf) to citrus and coffee plants. In citrus orchards, this bacterium causes the disease called Citrus Variegated Chlorosis (CVC), which affects all commercial varieties of sweet orange and other citrus species. In Argentina, the main producing citrus areas are developed in the northeast, severely affected by the CVC and the northwest, where it represents a potential threat. In order to progress in the knowledge of strategies that allow us efficiently approach this disease, it is necessary to know different aspects of the potentially vector insects in each region. In Argentina, contributions referred to the tribe Cicadellini are really scarce and mostly come from faunistic studies in commercial crops. Thus, it was proposed the taxonomic study of the genera and species of Cicadellini present in fruit crops, particularly citrus, in northern Argentina, considering all species of each genera present in our country; to develop a register of the species present in the study areas including morphological, distributional and biological data, host plants, natural enemies and phytosanitary importance, and to describe the female genitalia characters useful in the identification of species of Cicadellini. About bioecological studies, it was proposed to study the composition and seasonal fluctuation of the Cicadellinae found on citrus orchards in different areas of northern and center of our country, describe the inmature stages of the predominant species and to record the natural enemies, potential biological control agents. This work represents a great contribution in the knowledge of the tribe Cicadellini in Argentina. Type and general collection specimens deposited in the most important national (MLP, IFML, MACN) and international collections (USNM, UK) were studied; it was also studied material from different localities of our country collected in natural ecosystems and citrus agrosystems during 2013– 2016. As result of the taxonomic study, it was increased the knowledge about specific diversity of the Cicadellini associated with agrosystems in northeast and northwest of Argentina. 37 species distributed in 18 genera were studied, of which 23 species were found in citrus orchards. One genus and two species of Cicadellini are cited for the first time for Argentina, one of those is a confirmed vector of Xf in Brasil. A key for the identification of genera is presented. For each genus, the synonymy and a diagnosis were provided along with a key for that ones with more than one species recorded in Argentina. For each species studied, a diagnosis and all known information about geographic distribution, hosts plants, biology, natural enemies and phytosanitary importance were provided. The distribution record for 30 species was expanded, new associations with host plants of 12 species and new records of natural enemies for two species of Cicadellini were registered. The characters of the female genitalia of 28 species of Cicadellini were for the first time described and illustrated in detailed. As result of three years of sampling in citrus agrosystems: 1) in northeast region (EEA INTA Bella Vista, Corrientes), 50 species of Auchenorrhyncha were identified, the majority belongs to the families Cicadellidae (33), distributed in eight subfamilies, and Membracidae, with 12 species grouped in three subfamilies. Of the 50 identified species, one species of the genus Webaskola (Iassinae) is described, the vector species Plesiommata corniculata is mentioned for the first time for Argentina, 12 species are recorded for the first time for Corrientes province, and 15 new records on citrus crops are reported. Of the subfamily Cicadellinae 5245 specimens were collected. The tribe Cicadellini was the best represented (12 species) in citrus (9) and weeds (10). In the surveys with sticky yellow traps, two species of Cicadellinae were predominant: Dilobopterus costalimai and Molomea lineiceps, while on weeds only the species Hortensia similis was predominant. An ANOVA analysis was carried out to prove if the irrigation of the citrus plants affected the abundance of the predominant species proving that only the abundance of D. costalimai was significantly affected. The vector species P. corniculata and Acrogonia virescens are for the first time associated with citrus crops in northeast regions of Argentina, elevating to 10 the number of vector species of Xf in this crop in our country. The seasonal fluctuation of the predominant species, D. costalimai and M. lineiceps, collected on citrus were studied, and the moments of greater density were registered. The fifth larval stage of the species H. similis, Sonesimia grossa y Tapajosa rubromarginata were for the first time described and a key to identified the fifth larval stage of five species of Cicadellinae associated with citrus crops was provided. The natural enemies present in the study area were: nematodes of the family Mermithidae, three species of egg parasitoids: Comosmocomoidea annulicornis, C. metanotalis (new association) (Hymenoptera: Mymaridae) and Burksiella sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (new association) and specimens of the order Strepsiptera (Halictophagidae). 2) in northwest region (Lules, Tucumán y Yatasto, Salta), 733 specimens of Cicadellinae were collected. 16 species and two species not identified yet of the genera Borogonalia and Oragua were recorded. The tribe Cicadellini was the best represented with 12 species. One genus is for the first time recorded for Argentina (Borogonalia), and of the species identified, eight are recorded for the first time for Salta province and six for Tucumán province; and five new records on citrus crops are reported. In the orchards studied in Tucumán and Salta, the most abundant species on citrus were Macugonalia cavifrons y Scopogonalia subolivacea, and on weeds, H. similis was the most collected in Tucumán, while in Salta the specimens were distributed more equally. Three confirmed vector species: Bucephalogonia xanthophis, D. costalimai and Oncometopia facialis, and six species confirmed as positive for Xf in Misiones and/or Entre Ríos provinces were recorded: B. xanthophis, H. similis, Macugonalia leucomelas, Plesiommata mollicella, M. lineiceps y T. rubromarginata. A taxonomic key to identify the species of Cicadellinae associated with citrus agrosystems in Argentina were presented. The results obtained in this work along with the data previously registered for Misiones and Corrientes provinces allowed to establish the current situation of the cicadellines in the main citrus producing areas of the Litoral and the northwest region of Argentina.