Evaluación del riesgo de infecciones parasitarias intestinales en poblaciones infanto-juveniles de Argentina: el impacto de los factores ambientales y socio-económicos en su distribución geográfica

Abstract

Las parasitosis intestinales provocadas por protozoos y helmintos constituyen las infecciones más comunes entre las enfermedades infecciosas desatendidas. Afectan a millones de personas en el mundo, principalmente a la población infantil de países en vías de desarrollo. Los parásitos intestinales se transmiten a través del agua y alimentos, así como también por contacto con el suelo, mascotas y objetos contaminados con las formas infectantes. De este modo, las enteroparasitosis se ven favorecidas por los factores socio-económicos de vulnerabilidad como la falta de servicios de agua potable y de red cloacal, los inadecuados hábitos higiénicos de la población y el acceso limitado a la educación y salud. Asimismo, los factores ambientales, tales como la temperatura, precipitación y características del suelo, juegan un rol importante en la transmisión parasitaria. Al respecto, el clima puede afectar directamente la supervivencia y dispersión de los parásitos, y el uso del suelo puede influir en la carga parasitaria. La presente investigación se basó en el concepto de “Una Salud” que establece una interdependencia entre la salud humana y la sanidad animal que se encuentran vinculadas al ambiente en el cual coexisten. De este modo, la hipótesis del estudio tuvo en cuenta que la distribución de los parásitos intestinales en poblaciones de Argentina está determinada por los factores ambientales y socio-económicos presentes en el entorno de las poblaciones. Para testear esta hipótesis, se propuso realizar un diagnóstico territorial de estas infecciones en poblaciones infanto-juveniles pertenecientes a diferentes eco-regiones de Argentina, a fin de identificar áreas vulnerables a la presencia de las enteroparasitosis y los patrones de distribución de las mismas en el territorio nacional. El estudio abarcó diferentes sitios de muestreo de las provincias de Buenos Aires, Chubut, Entre Ríos, Formosa, Mendoza y Misiones, seleccionadas como representantes de la variabilidad ambiental y socio-económica del país. El tipo de estudio fue transversal e incluyó a 3937 niños y jóvenes de ambos sexos (50,5% mujeres y 49,5% varones) menores de 14 años de edad. El número de participantes y el año del relevamiento fueron diferentes entre provincias: Buenos Aires (n = 1411; 2005-2008 y 2010-2016), Chubut (n = 377; 2010-2013 y 2017), Entre Ríos (n = 268; 2010-2012), Formosa (n = 114; 2014), Mendoza (n = 752; 2008-2011) y Misiones (n = 1015; 2005-2008). El estudio comenzó con encuentros bajo la modalidad de taller para adultos, niños y jóvenes en instituciones educativas y centros comunitarios y de salud con la finalidad de generar espacios de intercambio con la población sobre la biología y estrategias de prevención de las parasitosis. Posteriormente, se realizó el diagnóstico parasitológico a los individuos que participaron voluntariamente del estudio mediante técnicas de concentración. Las parasitosis halladas fueron evaluadas junto a los factores ambientales, socio-económicos y a los enteroparásitos presentes en perros de compañía. De este modo, la presente tesis resultó organizada en cuatro capítulos que se detallan a continuación. En el Capítulo I (apartado 1.A) se evaluaron las parasitosis intestinales diagnosticadas en las poblaciones infanto-juveniles, así como también las diferencias de parasitosis observadas entre las provincias examinadas. Al respecto, se halló que el 67% de los individuos analizados estuvo parasitado. Se hallaron 17 especies parásitas, siendo las más prevalentes Blastocystis sp., Enterobius vermicularis y Giardia lamblia. Entre los geohelmintos, los ancylostomideos (Ancylostoma duodenale/Necator americanus) y Strongyloides stercoralis fueron los más frecuentes seguidos de Ascaris lumbricoides y Trichuris trichiura. El parasitismo múltiple fue mayor respecto del monoparasitismo (53,3% y 46,7%, respectivamente) y hasta un máximo de ocho especies parásitas fue observado en un mismo individuo. Respecto del análisis entre las provincias examinadas, se halló que la prevalencia de parasitosis fue mayor en Misiones (82,1%) y Formosa (78,1%), seguidas por Buenos Aires (66,8%), Mendoza (61,8%), Entre Ríos (58,6%) y Chubut (38,7%). Los valores de riesgo de infección parasitaria fueron más altos en Misiones (OR = 7,2) y en Formosa (OR = 5,6) respecto de Chubut. Asimismo, los valores de prevalencia de protozoos y helmintos fueron altos en Formosa y Misiones, y bajos en Chubut. En particular, los geohelmintos también fueron más prevalentes en Misiones y Formosa, y estuvieron ausentes en Chubut. En el Capítulo I (apartado 1.B), la evaluación de las técnicas copromicroscópicas indicó que Ritchie fue la técnica más sensible para el diagnóstico de Blastocystis sp., G. lamblia y Entamoeba coli respecto de la técnica FLOTAC Pellet con las soluciones flotantes de sulfato de zinc (SF3) y de cloruro de sodio (SF2). Por el contrario, las técnicas FLOTAC Pellet fueron más sensibles para el diagnóstico de Hymenolepis nana. Los valores predictivos negativos fueron mayores a 92% y los índice Kappa mostraron mayormente una concordancia considerable entre técnicas. Por otra parte, la técnica de escobillado anal detectó un mayor número de individuos parasitados por E. vermicularis seguida por SF3 y SF2. En el Capítulo II se evaluó la asociación entre las parasitosis y las variables ambientales relacionadas a la temperatura y precipitación (variables bioclimáticas bio1-bio19, temperaturas mensuales mínimas, medias y máximas, y precipitaciones mensuales) y variables relacionadas al terreno (pH del suelo, altitud, índice de vegetación de diferencia normalizada −NDVI− e índice de vegetación mejorado −EVI−). Para complementar los datos obtenidos de las variables relacionadas al terreno, se clasificaron imágenes satelitales para generar mapas de uso/cobertura del suelo de los sitios relevados. Asimismo, se crearon mapas de prevalencia de las parasitosis para visualizar los valores de cada infección sobre el mapa de la variable ambiental que representó un factor de riesgo de infección parasitaria. A partir de estos análisis, se determinó que la alta prevalencia de parasitosis en las poblaciones analizadas de Misiones y Formosa se corresponde con las condiciones ambientales más favorables para la transmisión parasitaria. Los factores ambientales que estuvieron relacionados con la infección por enteroparásitos fueron: la temperatura media de los meses de verano, la bio3 (isotermalidad), la bio8 (temperatura media del trimestre más húmedo) y el NDVI. El análisis de NDVI junto con el de los mapas de uso/cobertura del suelo mostró que los suelos de las provincias de Misiones y Formosa, conformados principalmente por vegetación alta vigorosa y vegetación baja de uso agropastoril, reflejan el ambiente más adecuado para la transmisión de ancylostomideos. En el Capítulo III se analizaron las parasitosis intestinales y las variables socioeconómicas de cada provincia. De este modo, se halló que las condiciones de vulnerabilidad presentes en las poblaciones analizadas estuvieron relacionadas a una mayor infección parasitaria. Los resultados mostraron que los niños de ambos sexos entre 5-9 años y los varones de todos los grupos etarios estuvieron generalmente más parasitados. Entre los factores que estuvieron relacionados a un mayor riesgo de infección parasitaria se encuentran: las viviendas construidas con materiales precarios y pisos de tierra, la falta de agua de red, cloacas y recolección pública de residuos; el hacinamiento, el compartir cama, y el nivel educativo básico y la inestabilidad laboral de los padres. Asimismo, la relación existente entre las parasitosis y los factores socioeconómicos de vulnerabilidad fue evidente a través de un análisis de distribución geográfica que mostró que las parasitosis fueron más frecuentes en áreas no urbanas de una de las poblaciones analizadas de Buenos Aires, donde las familias habitaban viviendas que generalmente estaban construidas con materiales precarios, sin acceso a los servicios básicos (agua potable, cloacas y recolección de residuos), con hacinamiento y a menos de 150 m de un curso o cuerpo de agua. En el Capítulo IV se llevó a cabo la evaluación de las enteroparasitosis diagnosticadas en perros y su importancia en la salud pública considerando también la problemática parasitológica y los factores socio-económicos de la población que convive con ellos. Del total de perros analizados, el 82,1% estuvo parasitado. Se hallaron 11 especies parásitas, siendo las más prevalentes A. caninum, Uncinaria stenocephala, T. vulpis y Toxocara canis, todas con importancia zoonótica. El 67,8% de los niños y jóvenes convivientes con las mascotas estuvo parasitado por al menos una especie parásita. Se hallaron 11 especies, siendo las más prevalentes Blastocystis sp., E. vermicularis y G. lamblia. El riesgo de infección parasitaria en los individuos analizados estuvo relacionado principalmente a prácticas de higiene insuficientes como no lavarse las manos luego de tocar a las mascotas y comerse las uñas, y a factores socio-económicos como habitar casas con anegamiento frecuente y tener padres con un nivel educativo primario. Los resultados alcanzados en el presente trabajo dieron cuenta de la heterogeneidad en la distribución de las parasitosis intestinales en concordancia con la variabilidad ambiental y socio-económica que caracteriza al territorio de la Argentina. En general, la mayor frecuencia de parasitosis se observó en las poblaciones del noreste (Misiones y Formosa). Las altas temperaturas, la isotermalidad y el mayor índice de vegetación observados en estas provincias, constituyen factores que favorecen la infección parasitaria en aquellas poblaciones que simultáneamente están sometidas a condiciones socio-económicas de vulnerabilidad. Este conjunto de variables provee un escenario epidemiológico que contribuye a la transmisión de protozoos y al desarrollo de huevos y larvas de helmintos en estos ambientes. En contraste, los factores ambientales observados en Chubut, principalmente bajas temperaturas y suelos áridos con poca vegetación, limitarían la transmisión de las parasitosis intestinales aun en poblaciones que presentan características socioeconómicas de vulnerabilidad.

Intestinal parasitoses caused by protozoa and helminths are the most common infections among neglected infectious diseases. They affect millions of people worldwide, especially children of developing countries. Intestinal parasites are mainly transmitted through water and food, as well as by contact with soil, pets and objects contaminated with infectious forms. In this way, these infections are favoured by socioeconomic factors of vulnerability such as the lack of safe drinking water and sewage services, an inadequate hygiene and a limited access to education and health. Likewise, environmental factors such as temperature, precipitation and soil characteristics play an important role in the parasitic transmission. In this regard, the climate can directly affect the survival and dispersal of parasites, and the land use can influence the parasitic load. This research focused on the "One Health" approach considering that human and animal health are interdependent and bound to the environment in which they exist. Thus, the study was based on the hypothesis that the distribution of intestinal parasites in populations from Argentina is determined by the environmental and socioeconomic factors that characterize the country. Thereby, it was proposed to conduct a territorial diagnosis of these infections in children and youth from different eco-regions of Argentina to identify areas of vulnerability to the presence of enteroparasitosis and their distribution patterns. The area of study included different sites of the provinces of Buenos Aires, Chubut, Entre Ríos, Formosa, Mendoza and Misiones that were selected as representatives of the environmental and socio-economic variability present in the country. A cross-sectional study was performed in 3937 children and youth of both sexes (50.5% girls and 49.5% boys) under 14 years old. The number of participants and the year of the survey were different for each province: Buenos Aires (n = 1411, 2005-2008 and 2010-2016), Chubut (n = 377, 2010-2013 and 2017), Entre Ríos (n = 268; 2010-2012), Formosa (n = 114, 2014), Mendoza (n = 752, 2008-2011) and Misiones (n = 1015, 2005-2008). The study started with meetings for adults, children and youth in educational institutions, and community and health centres. Meetings enabled the interchange among participants of knowledge about the biology of intestinal parasites and strategies to prevent parasitosis. Subsequently, parasitological diagnosis was performed to the individuals who participated in the study using concentration techniques. The parasitosis found were evaluated according to the environmental and socio-economic factors and in relation to the enteroparasites diagnosed in domestic dogs. In this way, the present thesis was organized into four chapters detailed below. Intestinal parasites diagnosed in the child and youth population as well as the differences of parasitosis among the provinces examined were evaluated in Chapter I (section 1.A). In this regard, it was found that 67% of the total population was parasitized. Seventeen parasitic species were found, being the most prevalent Blastocystis sp., Enterobius vermicularis and Giardia lamblia. Among the geohelminths, hookworms (Ancylostoma duodenale/Necator americanus) and Strongyloides stercoralis were the most frequent species, followed by Ascaris lumbricoides and Trichuris trichiura. Multiple parasitism was higher than monoparasitism (53.3% and 46.7%, respectively) and a maximum of eight parasitic species were observed in the same individual. With respect to the analysis among provinces examined, the highest prevalence values of parasitosis were found in Misiones (82.1%) and Formosa (78.1%), followed by Buenos Aires (66.8%), Mendoza (61.8%), Entre Ríos (58.6%) and Chubut (38.7%). Risk infection was higher in Misiones (OR = 7.2) and Formosa (OR = 5.6) respect to Chubut. Likewise, the prevalence of protozoa and helminths was higher in Formosa and Misiones, and lower in Chubut. Particularly, geohelminth infections were more prevalent in Misiones and Formosa, while they were absent in Chubut. Copromicroscopic techniques were evaluated in Chapter I (section 1.B). Ritchie was the most sensitive technique for Blastocystis sp., G. lamblia and Entamoeba coli followed by the FLOTAC Pellet technique with flotation solution of zinc sulphate (FS3) and sodium chloride (FS2). However, FS2 and FS3 had the highest sensitivity for Hymenolepis nana. Negative predictive values were greater than 92% with all techniques. Kappa indexes for agreement between the methods were generally substantial. On the other hand, the anal swab technique detected a greater number of positives cases of E. vermicularis followed by FS3 and FS2. Intestinal parasitoses were associated with environmental variables in Chapter II. Environmental variables related to temperature and precipitation (bioclimatic variables bio1-bio19, minimum, average and maximum temperatures, and precipitation) and variables related to the soil (soil pH, altitude, normalised difference vegetation index −NDVI− and enhanced vegetation index −EVI−) were evaluated. Satellite images were classified to generate maps of land use/cover of the surveyed sites to complement the data obtained from the variables related to the soil. In addition, maps of parasitoses prevalence were generated to visualise the values of each infection on the map according to the environmental risk factor. It was determined that the high prevalence of parasitosis observed in populations of Misiones and Formosa corresponds to the most favourable environmental conditions for parasitic transmission. The average temperature of the summer, bio3 (isothermality), bio8 (mean temperature of wettest quarter) and NDVI were risk factors of infection. The analysis of NDVI simultaneously with the maps of land use/cover showed that the soils of the provinces of Misiones and Formosa, consisting mainly of high and vigorous vegetation, and low vegetation with agropastoral use, reveal the most appropriate environment for the transmission of hookworms. Intestinal parasitoses and socio-economic variables of each province were analysed in Chapter III. It was observed that the conditions of vulnerability present in the analysed populations were associated with a greater parasitic infection. Results showed that children of both sexes between 5-9 years old, and boys of all age groups were generally the most parasitized. Houses built with makeshift materials and dirt floors, lack of piped water, sewage system and waste collection as well as overcrowding, bed-sharing, and parents’ basic level of education and job instability were risk factors of infection in the analysed populations. Likewise, the association of these variables was evident through an analysis of geographical distribution that showed that parasitosis was more frequent in non-urban areas of one of the analysed populations of Buenos Aires, where the families lived in houses built with makeshift materials, without access to basic services (safe drinking water, sewage system and waste collection), with overcrowding and less than 150 m from a watercourse or waterbody. Intestinal parasitosis of dogs was evaluated in Chapter IV in relation to the importance in public health considering the parasitological situation and the socioeconomic factors of the population living with them. Of the total dogs analysed, 82.1% were parasitized. Eleven parasitic species were found, being the most prevalent A. caninum, Uncinaria stenocephala, T. vulpis and Toxocara canis, all of them with zoonotic importance. 67.8% of children and youth were parasitized by at least one species. Eleven species were found and the most prevalent were Blastocystis sp., E. vermicularis and G. lamblia. The risk of parasitic infection in the individuals analysed was mainly related to deficient hygiene practices such as no handwashing after caressing pets and onychophagia, and socio-economic factors such as flooding and a basic level of education of parents. The results reached in the present study showed the heterogeneity of the distribution of intestinal parasitoses according to the environmental and socioeconomic variability of Argentina. In general, the populations of the northeast (Misiones and Formosa) had the highest prevalence of parasitosis. The high temperatures, isothermality and vegetation index observed in these provinces favour the parasitic infection in those populations that are simultaneously exposed to socio-economic conditions of vulnerability. This set of variables provides an epidemiological scenario that contributes to the transmission of protozoa and the development of eggs and larvae of helminths in these environments. In contrast, the environmental factors observed in Chubut, mainly low temperatures and arid soils with scarce vegetation, would limit the transmission of intestinal parasites even in populations with socioeconomic factors of vulnerability.