Factores y reglas de decisión involucrados en la elección de pareja sexual en el insecto hematófago Rhodnius prolixus (Hemiptera: Reduviidae)

Abstract

El objetivo de la presente tesis fue comprender los factores y reglas de decisión involucradas en la elección de pareja sexual de triatominos, utilizando como modelo experimental al insecto hematófago Rhodnius prolixus (Hemiptera: Reduviidae). Para ello se aplicó un enfoque novedoso, integrando conocimientos y metodologías provenientes tanto del campo de la Fisiología del Comportamiento, como de la Ecología del Comportamiento Animal. La especie seleccionada es un modelo clásico de estudios en Fisiología de Insectos y tiene la ventaja de que se conocen amplios aspectos morfo-fisiológicos. Además, es un excelente modelo para estudiar el comportamiento de elección de pareja por parte de la hembra, ya que en la naturaleza la misma es en general sutil, mientras que las hembras de R. prolixus son capaces de exhibir comportamientos estereotipados de rechazo a la cópula posibles de ser evaluados a través de la simple observación. En el Capítulo 1 se realizó una descripción sistemática del comportamiento de apareamiento de Rhodnius prolixus. A tal fin se determinaron dos etogramas: uno en base a la observación de parejas focales (un macho y una hembra), y otro en base a la observación de parejas focales expuestas a estímulos olfativos y visuales indicativos de la presencia de otros machos. Se encontró que el comportamiento de apareamiento se modifica en función de la presencia de otros individuos (aun cuando se encuentran físicamente inaccesibles), evidenciándose comportamientos estereotipados de rechazo a la cópula por parte de las hembras, que no habían sido exhibidos en situaciones en las que la pareja focal se encontraba en completo aislamiento. En los capítulos siguientes se evaluó de qué factores depende la expresión del comportamiento de rechazo de la hembra. En el Capítulo 2 se estudió si la decisión de la hembra de aceptar o rechazar una oportunidad de cópula se encuentra influenciada por sus ciclos ovulatorios. Se encontró que las hembras vírgenes que se encuentran cursando su segundo ciclo ovárico y que tienen un mayor riesgo de oviponer huevos infértiles, disminuyen drásticamente su umbral de selectividad al elegir pareja sexual. En el Capítulo 3 se estudió si la presencia de potenciales parejas de diferentes calidades afecta la probabilidad de comportamientos de rechazo por parte de la hembra. Se mostró que las hembras son capaces de evaluar la calidad de los machos (determinada por su estado nutricional) y que la probabilidad de rechazar una oportunidad de cópula depende tanto de la calidad del macho que la corteja como de la calidad de los machos potencialmente disponibles. En el Capítulo 4 se exploró tanto en machos como en hembras la posible existencia de elección a nivel postcopulatorio. A tal fin, se estudiaron los mecanismos de producción, trasferencia y almacenamiento de espermatozoides y se analizó qué ocurre con los mismos cuando se manipula la calidad de los individuos y la presencia de potenciales competidores/parejas. Los resultados mostraron que independientemente de su calidad, los machos producen y transfieren la misma cantidad de espermatozoides a las hembras y, a pesar de ello, las cópulas con machos de baja calidad resultan en un menor éxito reproductivo (menor cantidad de huevos ovipuestos). En los capítulos siguientes se estudió la elección de pareja por parte del macho de R. prolixus. En el Capítulo 5 se mostró que los machos no eligen azarosamente a las hembras que cortejan, siendo capaces de discriminar entre vírgenes y no vírgenes, y exhibiendo preferencia absoluta por las primeras. En el Capítulo 6 se descubrió que el interés sexual de los machos se renueva ante la presencia de una nueva pareja (efecto Coolidge), evidenciándose una disminución considerablemente del intervalo de tiempo en que los machos vuelven a copular en función de la cantidad de hembras disponibles. Finalmente, tras la evaluación combinada de los factores estudiados, se avanzó en la construcción de un modelo de toma de decisiones para hembras y machos, que permitirá predecir a futuro la elección de pareja cuando dichos factores relevantes varían conjuntamente como ocurre en la naturaleza.

The purpose of this thesis was to understand the factors and decision making rules underlying mate choice in triatomines, using the blood-sucking insect Rhodnius prolixus (Hemiptera: Reduviidae) as experimental model. To this end, a novel approach was applied, integrating knowledge and methodologies from the field of Behavioral Physiology and Behavioral Ecology. Rhodnius prolixus is a classic model to study Insect Physiology. As a consequence, broad morpho-physiological aspects of this species are known. In addition, it is an appropriated model to study female mating choice, since in nature it is generally subtle, while the females of R. prolixus exhibit stereotyped behaviors to reject undesired copula attempts, possible to be evaluated through simple observation. Chapter 1 comprises a systematic description of the mating behavior of Rhodnius prolixus. Two ethograms were built: one based on the observation of focal couples (a male and a female), and another based on the observation of focal couples exposed to olfactory and visual stimuli indicative of the presence of other males. It was found that mating behavior changed depending on the presence of other individuals (even when they were physically inaccessible). Specifically, females showed stereotyped rejection behavior, which had not been exhibited in situations in which the focal couple was completely isolated. Possible factors affecting female rejection behavior were addressed in the following chapters. In Chapter 2, the effects of female ovulatory cycles were studied. It was found that virgin females on their second ovarian -and at higher risk of ovipositing infertile eggs- drastically decrease their selectivity threshold when choosing a sexual partner. Chapter 3 addressed whether and how male quality influences the exhibition of female rejection behavior. The results show that females were able to evaluate male quality (based on their nutritional status) and that the probability of rejecting a copula opportunity depends both on the quality of the confronted male and on the quality of the males potentially available. Chapter 4 explored post-copulatory mate choice in males and females. To this end, the mechanisms of production, transfer and storage of sperm were studied and the effects of male quality and the presence of potential competitors/partners were analyzed. The results showed that regardless of their quality, males produce and transfer the same amount of sperm to females and, in spite of this, copulations with low quality males result in a lower reproductive success (fewer oviposed eggs). The following chapters addressed mating choice in males. Chapter 5 showed that males do not randomly choose females. Instead, they are able to discriminate between virgins and non-virgins, preferring the virgin ones. Chapter 6 showed that the sexual interest of males is renewed in the presence of new females (Coolidge effect), evidenced through a considerable reduction in the time between copula when more females are available. Finally, the combined evaluation of the studied factors, allowed building the bases of a decision-making model to predict mate choice when these relevant factors vary together as occurs in nature.