Dispersión de hongos endófitos radicales por el roedor subterráneo Ctenomys knigthi y el efecto sobre plantas nativas del Desierto del Monte riojano

Abstract

El Desierto del Monte riojano es el hábitat natural de varias especies de roedores del género Ctenomys. Estos animales comúnmente llamados “tuco-tucos”, han sido descriptos como especies clave en los ecosistemas, debido a su capacidad para modificar localmente las propiedades del suelo mediante su actividad fosorial. En el interior de sus cuevas, los roedores subterráneos alteran el suelo por el transporte de alimentos, la deposición de heces y por el mezclado y transporte de suelo desde los horizontes inferiores a la superficie. De esta forma los tuco-tucos modifican las propiedades del suelo creando parches acotados, donde las propiedades físicas, químicas y microbiológicas del suelo pueden variar significativamente respecto al suelo circundante sin alteraciones. Estudios previos se han centrado específicamente en los cambios fisicoquímicos del suelo por la acción de los tuco-tucos, mientras que pocos han abordado las variables microbiológicas. El objetivo de esta tesis es estudiar las comunidades de hongos endófitos radicales asociadas con la actividad del roedor subterráneo Ctenomys aff. knigthi, en el bioma del Desierto del Monte riojano, y evaluar las potencialidades como bioinoculantes de algunos taxones fúngicos novedosos. Los resultados muestran que los roedores modifican las propiedades edáficas del suelo, principalmente la concentración de nutrientes y materia orgánica, la humedad, la capacidad de retención hídrica y la textura. Respecto a la actividad microbiológica, encontramos un aumento significativo de la respiración, medida como liberación de CO2, y un aumento de propágulos fúngicos de endófitos septados oscuros (ESO) y de hongos micorrícico-arbusculares en los suelos afectados por la actividad del roedor. En conjunto, estos cambios promueven la parcelación del suelo al crear micronichos, los cuales una vez abandonados podrían actuar como "islas de oportunidad" para el establecimiento y el crecimiento de nuevas plantas. En forma paralela, en esta investigación se caracterizaron los hongos endófitos radicales dispersados en las heces del roedor, mediante el aislamiento y caracterización de cepas en un sistema axénico de plantas trampa. Se obtuvieron 129 aislamientos a partir de las raíces de las plantas trampa, de los cuales 51 fueron clasificados como hongos dematiáceos por sus caracteres morfológicos. El resto fue identificado dentro de taxones de distribución cosmopolita como Trichoderma, IX Aspergillus, Cladosporium, Fusarium, Penicillium y Alternaria. El 20% de los aislamientos obtenidos correspondieron a hongos coprófilos pertenecientes al género Zopfiella, los cuales fueron caracterizados taxonómicamente a nivel molecular. En ensayos de resíntesis de los aislamientos de ESO, las cepas de Zopfiella presentaron la particularidad de colonizar profusamente la rizósfera y/o el interior de las raíces en forma asintomática. Los aislamientos de este grupo fueron caracterizados en cuanto a su capacidad de colonizar y completar su ciclo de vida en ambos nichos, rizosférico y coprófilo (asociado a las heces del roedor). A su vez se evaluaron variables fisiológicas asociadas a su potencialidad como bioinoculantes como la producción de indoles, enzimas, solubilización de fósforo y mineralización de compuestos nitrogenados. Evaluaciones a campo en el sitio de muestreo han demostrado la presencia de estos hongos en plántulas de especies nativas presentes en suelos disturbados por el roedor. Esta tesis demuestra que el roedor modifica significativamente parámetros fisicoquímicos y microbiológicos del suelo disturbado, incrementando la microbiota fúngica, particularmente los propágulos de endófitos radicales y de taxones típicamente coprófilos que se comportan como ESO.

The Monte Desert in La Rioja is the natural habitat of several rodent species of the genus Ctenomys. These animals popularly called "tuco-tucos", have been recognized as key species in ecosystems for their ability to locally modify soil properties through their fossorial activities. Inside their burrows, rodents alter the soil due to the transport of food, the deposition of their feces and by the movement, mixing and transport of soil from lower horizons to the surface. In this way, tuco-tucos modify the soil properties, creating bounded patches, where the physical, chemical and microbiological characteristics of the soil can vary significantly with respect to the unchanged surrounding soil. Previous studies have focused specifically on the physicochemical changes of the soil by the action of the tuco-tucos, while few have addressed the microbiological variables. The aim of this thesis is to study the communities of radical endophytic fungi associated with the activity of the subterranean rodent Ctenomys aff. knigthi, in the biome of the Monte Desert of La Rioja, and evaluate the potentialities as bioinoculants of some novel fungal taxa. The results show that rodents modify soil edaphic properties, mainly the concentration of nutrients and organic matter, moisture, water retention capacity and texture. Regarding microbiological activity, we found a significant increase in respiration measured as CO2 release, and an increase in fungal propagules of dark septate endophytes and mycorrhizal-arbuscular fungi in soils affected by rodent activity. Together, these changes promote soil parceling by creating microniches, which once abandoned, could act as "islands of opportunity" for the establishment and growth of new plants. In addition, radical endophytic fungi dispersed in the rodent feces, were characterized by isolation and resynthesis of strains in an axenic trap plants system. A total of 129 isolates were obtained from the roots of the trap plants, of which 51 were classified as dematiaceous fungi by their morphological characters. The rest were identified within taxa of cosmopolitan distribution such as Trichoderma, Aspergillus, Cladosporium, Fusarium, Penicillium and Alternaria. 20% of the isolations obtained corresponded to coprophilous fungi belonging to the genus Zopfiella, which were characterized taxonomically at the molecular level. These fungi had the peculiarity of growing in two XI niches: the rodent feces and the rhizosphere and/or interior of the root, completing their life cycle in both systems. Zopfiella strains colonized extensively the plants’ rhizosphere with a dense and conspicuous mycelial network, without producing any symptom of disease. Some strains also colonized the interior of the roots, behaving similarly to Dark septate endophytes (DSE). In resynthesis assays of the isolates of DSE, Zopfiella strains displayed the particularity to colonize profusely the rhizosphere and/or the interior of the roots without exhibiting symptoms of disease. The isolations of this group were characterized in terms of their capacity to colonize and to complete their life cycle in both niches, rhizospheric and coprophylic (associated with rodent feces). At the same time, physiological variables associated with their potential as bioinoculants were evaluated, such as the production of indoles, enzymes, phosphorus solubilization and mineralization of nitrogen compounds. Field evaluations at the sampling site have demonstrated the presence of these fungi in seedlings of native species of soils disturbed by the rodent. This thesis shows that rodents significantly modify physicochemical and microbiological parameters of disturbed soil, increasing the fungal flora, particularly the propagules of radical endophytes and of typically coprophilous taxa that behave like DSE.