Diving at High Altitude: O2 Transport and Utilization in the Ruddy Duck and Torrent Duck in the Andes

Abstract

La hipoxia y las bajas temperaturas crean desafíos fisiológicos únicos para los organismos de gran altitud y estos pueden variar según el estilo de vida. Si bien casi todos los estudios de animales que respiran aire a gran altura provienen de especies terrestres, las especies que se sumergen bajo el agua y contienen la respiración a gran altura encuentran un conjunto muy diferente de presiones selectivas que influyen en su fenotipo. El objetivo de esta publicación es resaltar los cambios en el transporte y utilización de O2 en aves buceadoras de gran altitud en relación con las buceadoras a nivel del mar, y el grado en que estos cambios son cualitativamente distintos de los cambios fenotípicos en especies no buceadoras a gran altitud. Por ejemplo, mientras que altas capacidades para el transporte continuo de O2 pueden ser necesarias para el vuelo sostenido y la termogénesis (particularmente en endotermos pequeños), el buceo en apnea a gran altitud es una forma de ejercicio intenso definido únicamente por un agotamiento transitorio y a veces severo de O2 (hipoxemia) y la acumulación de CO2 (hipercapnia), intercalada por recuperación entre inmersiones cuando las reservas de O2 deben ser rápidamente repuestas a pesar del ambiente hipóxico a gran altitud. Dado esto, el comportamiento de buceo puede impedir o limitar la fisiología de los buceadores, de modo que se predice que los buceadores de gran altitud exhibirán cambios fenotípicos cualitativamente distintos en comparación con los no buceadores, ya que cada uno probablemente experimente señales únicas de plasticidad fenotípica y presiones selectivas que impulsan su evolución. Aquí, volvemos a analizar y sintetizar recientes hallazgos que describen el transporte de O2 para dos buceadores que mantienen la respiración a gran altitud en los Andes, el pato rana (Oxyura jamaicensis) y el pato de los torrentes (Merganetta armata). El análisis de la cascada de transporte de O2 incluyendo (1) ventilación, (2) difusión pulmonar de O2, (3) suministro circulatorio de O2, (4) difusión tisular de O2 y (5) utilización tisular de O2 revela que han surgido diferentes rutas para la adaptación funcional entre aves buceadoras y no buceadoras en los altos Andes. Aunque los patos rana y los patos de los torrentes se diferenciaron en numerosos aspectos, descubrimos que estos dos buceadores de gran altitud tenían generalmente una capacidad de transporte de O2 en sangre mucho mayor en comparación con los no buceadores. Además, a diferencia de las aves acuáticas de gran altitud no buceadoras, estos buceadores de gran altitud no aumentaron la afinidad de Hb-O2 a gran altitud, porque la afinidad de Hb-O2 ya era alta en el ancestro de los buceadores de baja altitud. Debido a estos factores, estos buceadores siempre tuvieron un mayor contenido arterial de O2 (CaO2) que los no buceadores, pero a diferencia de los no buceadores, no hubo diferencia en CaO2 entre las poblaciones de alta y baja altitud de estas especies. Finalmente, los buceadores de gran altitud exhibieron mayores magnitudes de supresión de la temperatura corporal (Tb) durante la hipoxia que sus correspondientes poblaciones de baja altitud, mientras que la supresión de la Tb hipóxica fue similar entre los taxones de alta y baja altitud entre los no buceadores. De hecho, el pato rana tenía la Tb más baja de todas las especies bajo hipoxia extrema. Tales cambios pueden ser beneficiosos al reducir el costo metabólico de la termogénesis durante las inmersiones en aguas frías alpinas. Una mayor comprensión de la fisiología única de los buceadores de gran altitud se beneficiaría a partir de estudios futuros sobre el control cardiorrespiratorio y la función pulmonar durante la fase de recuperación entre inmersiones, así como sobre la bioenergética mitocondrial, la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) y la defensa antioxidante.

Hypoxia and cold temperatures create unique physiological challenges for high-altitude organisms that can vary depending on lifestyle. While nearly all studies of air-breathing animals at high altitude are from terrestrial species, species that breath-hold dive underwater at high altitude encounter a very different set of selective pressures influencing their phenotype. The goal of this publication is to highlight the changes in O2 transport and utilization in high-altitude diving birds relative to divers at sea level, and the extent to which these changes are qualitatively distinct from phenotypic changes in non-diving species at high altitude. For example, while high capacities for sustained O2 transport may be required for sustained flight and thermogenesis (particularly in small endotherms), high-altitude breath-hold diving is a form of intense exercise uniquely defined by transient and sometimes severe O2 depletion (hypoxemia) and CO2 accumulation (hypercapnia), interspersed by recovery between dives when O2 stores must be rapidly replenished despite the hypoxic environment at high altitude. Given this, diving behavior may preclude or constrain the physiology of divers, such that high-altitude divers are predicted to exhibit qualitatively distinct phenotypic changes compared to non-divers, as each likely experience unique signals for phenotypic plasticity and selective pressures driving their evolution. Here, we reanalyze and synthesize new and recent findings describing O2 transport for two high-altitude breath-hold divers in the Andes of South America, the ruddy duck (Oxyura jamaicensis) and the torrent duck (Merganetta armata). Analysis across the O2-transport cascade including (1) ventilation, (2) pulmonary O2 diffusion, (3) circulatory O2 delivery, (4) tissue O2 diffusion, and (5) tissue O2 utilization reveals that different routes to functional adaptation have emerged between diving and non-diving birds in the high Andes. While ruddy ducks and torrent ducks differed in numerous ways, we found that these two high-altitude divers had generally much higher blood-O2 carrying capacity relative to non-divers. Furthermore, unlike non-diving high-altitude waterfowl, these highaltitude divers did not increase Hb-O2 affinity at high altitude, because Hb-O2 affinity was already high in the low-altitude diving ancestor. Due to these factors, these divers always had higher arterial O2 content (CaO2) than non-divers, but unlike the non-divers, there was never any difference in CaO2 between high- and low-altitude populations among the divers. Finally, high-altitude divers exhibited greater magnitudes of body temperature (Tb) suppression during hypoxia than their corresponding low-altitude populations, whereas hypoxic Tb suppression was similar between high- and lowaltitude taxa among non-divers. In fact, the ruddy duck had the lowest Tb of all species under extreme hypoxia. Such changes may be beneficial by reducing the metabolic cost of thermogenesis during dives in cold alpine waters. Further insight into the unique physiology of high-altitude divers would benefit from future study of cardiorespiratory control and pulmonary function during the recovery phase between dives, as well as mitochondrial bioenergetics, reactive oxygen species (ROS) production, and antioxidant defense.