Percibir, aprender y ser consciente de los estados internos: dimensiones interoceptivas en modelos de lesión

Abstract

La interocepción es un proceso complejo que abarca múltiples dimensiones, como la precisión, el aprendizaje y la conciencia. En este artículo, examinaremos si cada una de estas dimensiones se apoya en centros neurales especializados y distribuidos a lo largo de la extensa red interoceptiva. Para este fin, obtuvimos medidas de interocepción cardíaca en sujetos sanos y en pacientes que presentaban modelos de lesiones contrastivos de neurodegeneración y daño cerebral focal: la variante conductual de la demencia frontotemporal (vcDFT), la enfermedad de Alzheimer (EA) y lesiones fronto-insulares por accidente cerebrovascular. Se examinaron los correlatos neurales de las tres dimensiones a través de neuroimágenes estructurales y funcionales en estado de reposo y mediciones online del potencial evocado cardíaco (HEP, del inglés: heart evoked potential). Los tres grupos de pacientes presentaron déficits en la precisióninteroceptiva, asociados con el daño insular, alteraciones de la conectividad y modulaciones anormales del HEP. El aprendizaje interoceptivo se vio afectado de manera diferencial en los pacientes con EA, lo que sugiere un rol clave de las redes de memoria en esta dimensión. Los resultados de la conciencia interoceptiva mostraron que los pacientes con vcDFT y EA sobreestimaron su desempeño. Este patrón se relacionó con anormalidades en las regiones anteriores cerebrales y en las redes involucradas en los procesos metacognitivos y ligadas a la pérdida de automonitoreo, bien descripta en la demencia. Nuestros hallazgos muestran cómo el daño en centros específicos de la amplia red fronto-temporo-insular compromete de manera diferenciada las dimensiones interoceptivas; y cómo las alteraciones estructurales afectan las conexiones funcionales más allá de esos centros críticos. Este es el primer estudio que presenta un modelo de lesión múltiple que revela las alteraciones del automonitoreo corporal y queofrece nuevas perspectivas teóricas para profundizar en los fundamentos neuroanatómicos de las dimensiones interoceptivas.

Interoception is a complex process encompassing multiple dimensions, such as accuracy, learning and awareness. Here we examined whether each of those dimensions relies on specialized neural hubs distributed throughout the vast interoceptive network. To this end, we obtained relevant measures of cardiac interoception in healthy subjects and patients offering contrastive lesion models of neurodegeneration and focal brain damage: behavioral variant frontotemporal dementia (bvFTD), Alzheimer’s disease (AD), and fronto-insular stroke. Neural correlates of the three dimensions were examined through structural and functional restingstate imaging and online measurements of the heart-evoked potential (HEP). The three patient groups presented deficits in interoceptive accuracy, associated to insular damage, connectivity alterations, and abnormal HEP modulations. Interoceptive learning was differentially impaired in AD patients, suggesting a key role of memory networks in this skill. Interoceptive awareness results showed that bvFTD and AD patients overestimated their performance; this pattern was associated with abnormalities in anterior regions and associated networks subserving metacognitive processes, and probably related to well-established insight deficits in dementia. Our findings indicate how damage to specific hubs in a broad fronto-temporo-insular network differentially compromises interoceptive dimensions, and how such disturbances affect widespread connections beyond those critical hubs. This is the first study in which a multiple lesion model reveals fine-grained alterations of body sensing, offering new theoretical insights into neuroanatomical foundations of interoceptive dimensions.

A interocepção é um processo complexo que abrange várias dimensões, como precisão, aprendizado e conscientização. Neste artigo, examinaremos se cada uma dessas dimensões é apoiada por centros neurais especializados e distribuída por toda a extensa rede interoceptiva. Para este fim, obtivemos medidas de interocepção cardíaca em indivíduos saudáveis e em pacientes com modelos de lesões contrastante neurodegeneração e dano cerebral focal: a variante comportamental de demência frontotemporal (vcDFT), doença de Alzheimer (AD) e lesões fronto insulares devido a acidente vascular cerebral. Os correlatos neurais das três dimensões foram examinados por neuro imagem estrutural e funcional em repouso e medições online de potencial evocado cardíaco (HEP Inglês: coração potencial evocado). Os três grupos de pacientes apresentaram déficits na precisão interoceptiva, associados a danos insulares, alterações na conectividade e modulações anormais da HEP. A aprendizagem interoceptiva foi diferencialmente afetada em pacientes com DA, sugerindo um papel fundamental das redes de memória nessa dimensão. Os resultados da consciência interoceptiva mostraram que os pacientes com vcDFT e AD superestimaram seu desempenho. Este padrão foi associado com anormalidades em regiões cerebrais superiores e nas redes envolvidas em mecanismos metacognitivos e ligados à perda de auto-controlo, bem descrito em processos de demência. Nossos achados mostram como os danos em centros específicos da ampla rede fronto-temporoinsular comprometem as dimensões interoceptivas de maneira diferenciada; e como as alterações estruturais afetam as conexões funcionais além daqueles centros críticos. Este é o primeiro estudo que apresenta um modelo de lesão múltipla revelando alterações do organismo de auto-monitoramento e oferecendo novas teorias para aprofundar a base neuroanatómica de perspectivas dimensionais interoceptivos.