Análisis espacio-temporal de los patrones de infestación por vectores de la enfermedad de Chagas en viviendas rurales del Chaco argentino: domesticación y heterogeneidad

Abstract

Comprender y predecir la ubicación y abundancia de los organismos en el espacio y el tiempo cobra especial relevancia cuando son vectores de patógenos que causan enfermedades infecciosas. La dinámica de la transmisión requiere la coincidencia espacio-temporal de los agentes patógenos, sus hospedadores y los organismos vectores. La enfermedad de Chagas, una de las enfermedades infecciosas desatendidas más relevantes de América Latina, es causada por el parásito Trypanosoma cruzi, que se transmite entre hospedadores mamíferos y al hombre a través de insectos hematófagos infectados de la subfamilia Triatominae. En las viviendas rurales de la ecorregión chaqueña habitan en simpatría triatominos domésticos (T. infestans) y silvestres (T. sordida, T. garciabesi, T. guasayana) transmisores de T. cruzi. Los triatominos silvestres son considerados secundarios epidemiológicamente, pero podrían domiciliarse en un contexto de control y reducción de T. infestans, cambios en el uso de la tierra, y un limitado efecto de las acciones de control. Esta tesis estudió los patrones de infestación de especies simpátricas de triatominos domésticos y silvestres en dos áreas rurales bien definidas del Chaco argentino durante períodos prolongados: 61 viviendas monitoreadas durante 10 años en el Chaco seco, y 321 viviendas durante 8 años en el Chaco húmedo.Mediante modelos lineales de ecuaciones estimadas generalizadas (GEE), se reveló que los rociados con insecticidas de poder residual dirigidos a T. infestans redujeron las poblaciones de T. garciabesi y de T. sordida, pero no las suprimieron de las viviendas. La ocupación de ambas especies se asoció a ecotopos usados por gallinas, y también a ecotopos con otros mamíferos y aves. Las habitaciones de las personas no fueron colonizadas por los triatominos secundarios, a pesar de la drástica reducción de T. infestans. El patrón de infestación de T. sordida bajo la teoría de metapoblaciones y un modelo de función incidencia, mostró que la ocupación no está en equilibrio de extinción/colonización de sus poblaciones locales, y que otros factores limitarían la colonización por T. sordida. La ocupación simultánea de un sitio o vivienda por T. infestans y triatominos secundarios fue más frecuente que lo esperado por azar, señalando que los sitios capaces de sostener una población de triatominos secundarios también serían adecuados para T. infestans. Mediante análisis de imágenes satelitales, la vegetación que rodea a las viviendas en el chaco húmedo explicó la infestación inicial por T. sordida pero no por T. infestans. Sin embargo, la eliminación del bosque nativo se asoció con una mayor frecuencia de reinfestación por ambas especies. Los triatominos secundarios estudiados no representarían una amenaza a la salud pública del área. En cambio, su patrón espacial de infestación podría utilizarse como señal de riesgo de infestación por T. infestans, colaborando con la sostenibilidad de la vigilancia y el control del principal vector en el Chaco argentino.

Understanding and predicting the location and abundance of organisms in space and time becomes especially relevant when they are vectors of pathogens that cause human infectious diseases. Transmission requires spatial and temporal coincidence of the pathogens, their hosts and vectors. Chagas disease, one of the most important neglected infectious disease of Latin America, is caused by the parasite Trypanosoma cruzi, transmitted between mammalian hosts and humans through infected hematophagous insects of the Triatominae subfamily. In rural houses from the Chaco ecoregion, domestic (T. infestans) and peridomestic or sylvatic triatomines (T. sordida, T. garciabesi, T. guasayana) live in sympatry, and are able to transmit T. cruzi. Sylvatic triatomines are currently considered epidemiologically secondary. Nonetheless, they could become domesticated in a context of increasing control of Triatoma infestans, regional land use change, and the limited effectiveness of control actions. This thesis investigated the house infestation patterns of sympatric domestic and sylvatic species of triatomines in two well-defined rural areas over long periods: 61 households in the Dry Chaco monitored periodically over 10 yr, and 321 households in the Humid Chaco monitored over 8 yrs. Lineal models based on generalized estimating equations (GEE) revealed that residual insecticide sprays directed against T. infestans reduced the relative abundance of T. garciabesi and T. sordida populations, but suppressed none of them. Both secondary species mainly occupied ecotopes used by chickens, but also ecotopes used by domestic mammals and birds. Despite the reduction of T. infestans populations, human sleeping quarters failed to be colonized by secondary triatomines. Metapopulation theory and an Incidence Function model for T. sordida occupancy patterns suggested a non-equilibrium state of extinction/colonization, and other factors limiting its colonizing ability. The simultaneous occupation by T. infestans and each secondary species was more frequent than expected by chance both at site and house levels, signaling habitats that were able to support both secondary triatomine populations and T. infestans. Using satellite imagery, the vegetation near the houses explained the initial pattern of house infestation by T. sordida but not by T. infestans, and the loss of native forest was associated with a higher frequency of house reinfestation for both species. The secondary triatomine species herein investigated would not pose a threat to public health at the study area. Instead, its spatial infestation patterns could be used as a signal of potential infestation risk by T. infestans, contributing to sustainable vector surveillance and control in the Argentine Chaco.